Existem vertebrados terrestres sem pulmões?

Figura 1. Pletodontídeo da espécie Nototriton costaricense, encontrado na Costa Risca. Os membros desse gênero são pequenos (comprimento rosto-cloacal até 40 mm) e não exibem pulmões como todos os pletodontídeos. Possui respiração extrapulmonar, assimilando oxigênio molecular (O2) através da pele úmida.

Os pulmões são essenciais para muitos vertebrados e um traço quase universal entre os tetrápodes, incluindo os humanos. Esse órgão evoluiu provavelmente a partir da bexiga natatória de peixes ósseos ancestrais, permitindo a transição dos vertebrados da água para o ambiente terrestre (Ref.2-3). No entanto, alguns grupos de anfíbios viventes eliminaram de forma independente a respiração pulmonar e não possuem pulmões, respirando principalmente através da pele úmida (respiração cutânea). A perda de pulmões ocorreu de forma independente pelo menos quatro vezes entre os anfíbios, e existem outros casos de redução ou perda pulmonar tanto em anfíbios quanto em alguns outros vertebrados. As possíveis vantagens adaptativas ou fatores ecológicos em geral relacionados a essa perda permanecem pouco esclarecidos.

Um exemplo notável de perda desse órgão na base de uma importante radiação adaptativa é observado na família de salamandras Plethodontidae (Fig.2). Essa é a família de salamandras com maior número de espécies (>500), representando mais de dois terços da diversidade atual de salamandras. E todos os pletodontídeos adultos não possuem pulmões; eles respiram inteiramente por meio de tecidos não pulmonares, principalmente a pele e a mucosa bucofaríngea. Por outro lado, estruturas pulmonares rudimentares chegam a se desenvolver nos embriões de pletodontídeos - apontando caminhos genéticos conservados do ancestral comum pulmonado -, mas são regredidas e desaparecem através de apoptose antes desses anfíbios eclodirem dos ovos (Ref.4).

Figura 2. Os pulmões foram perdidos de forma independente pelo menos quatro vezes entre os atuais anfíbios (fonte vermelha), mas Plethodontidae é o único clado em que todas as espécies não possuem pulmões na fase adulta. Ref.4

Figura 3. Espécies de pletodontídeos do gênero Bolitoglossa da Amazônia brasileira. (A) B. paraensis - comprimento total = 72,4 mm. (B) B. tapajonica, comprimento total = 79,3 mm. (C) B. caldwellae, comprimento padrão 38,7 mm. (D) B. altamazonica. (E) B. madeira, comprimento total = 114,0 mm. Ref.5

Além dos pletodontídeos, todas as 12 espécies de salamandras do gênero Onychodactylus (Hynobiidae), uma espécie de salamandra do gênero Euproctus (Salamandridae) e duas espécies bem distintas de cecília (Atretochoana eiselti e Caecilita iwokramae) também não possuem pulmões (Ref.8).

Figura 3. A cecília Atretochoana eiselti (Typhlonectidae, Gymmnophiona) é uma das maiores cecílias descritas - podendo alcançar ou ultrapassar 1 m de comprimento corporal - e o maior tetrápode conhecido sem pulmões. É encontrada na região da Amazônia brasileira - e possivelmente ocorre em outros países, como a Bolívia. Habita águas mornas (24–30 °C), turvas e de fluxo rápido na bacia amazônica brasileira de terras baixas. É um anfíbio totalmente aquático e respira através da pele. Assim como outras cecílias, a "cobra-pênis" - como foi popularmente apelidada - provavelmente se alimenta de peixes pequenos, vermes e outros invertebrados aquáticos. Ref.

A perda de pulmão impacta drasticamente a configuração do sistema circulatório e é interessante observar que as salamandras sem pulmões evoluíram de forma convergente redução do septo atrial - a parede muscular que divide as duas câmaras (átrios) superiores do coração (Ref.9). De fato, há pouca necessidade de um septo atrial em salamandras desprovidas de pulmões, devido à ausência de veias pulmonares e à presença de uma fonte única de sangue misto fluindo para o coração. Portanto, pressão seletiva para a manutenção dessa estrutura é enfraquecida ou ausente, favorecendo processos evolutivos de redução ou perda.

Figura 4. Morfologia atrial em salamandras. Nas salamandras com pulmões, o septo atrial é composto por dois tecidos do tipo endocárdico, interconectados e orientados perpendicularmente: AS1 e AS2. (A) Salamandras com pulmões possuem duas fontes de sangue para o átrio: o seio venoso (SV, via conexão sinoatrial) e a veia pulmonar. O sangue proveniente do seio venoso passa dorsalmente ao AS2 e, em seguida, em direção posterodorsal através da porção incisurada ao AS1, passando então pela valva atrioventricular (A-V) (seta azul). O sangue da veia pulmonar passa ventralmente ao AS2 antes de fluir pela valva A-V (seta vermelha). Salamandras sem pulmões não possuem veias pulmonares nem o AS2; portanto, o sangue proveniente do seio venoso pode, presumivelmente, fluir livremente entre as câmaras atriais. Portanto, a morfologia das salamandras sem pulmões representa uma perda evolutiva de uma porção proeminente do septo atrial (AS2). RA = átrio direito; LA = átrio esquerdo; V = ventrículo; OFT = trato [fluxo] de saída. Ref.9

Nos vertebrados terrestres, o coração e os pulmões funcionam como um sistema integrado. A septação cardíaca completa, incluindo o desenvolvimento dos septos ventricular e atrial, evoluiu de forma convergente duas vezes, proporcionando, em ambas as ocasiões, a separação entre sangue oxigenado e desoxigenado e uma troca gasosa eficiente. Septação cardíaca completa, resultando em um coração com quatro câmaras, é encontrada apenas entre mamíferos e arcossauros (ex.: aves e crocodilianos). Anfíbios tipicamente possuem um coração com três câmaras: ventrículo, átrio direito e átrio esquerdo. Nas salamandras e outros anfíbios pulmonados, sangue oxigenado e sangue desoxigenado é misturado apenas na câmara ventricular.

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Válido também mencionar que existem várias espécies de cecílias e salamandras com sistemas pulmonares reduzidos, incluindo a redução ou perda completa de um dos pulmões. Várias espécies de anuros (rãs) apresentam pulmões reduzidos ou modificados (ex.: gêneros Ascaphus, Trichobatrachus e Telmatobius). E, historicamente, era alegado que pelo menos uma espécie de rã (Barbourula kalimantanensis) não possuía pulmões. Essa alegação, porém, foi derrubada por um estudo de 2024 que mostrou a presença de uma glote, traqueia e pulmões simplificados e relativamente pequenos nessa espécie (Ref.10). Por outro lado, em várias espécies de anuros, girinos não exibem pulmões - com o desenvolvimento do órgão ocorrendo durante a metamorfose para a fase adulta (Ref.11)

Até o momento, tetrápodes sem pulmões possuem representantes conhecidos e descritos apenas entre os anfíbios.

> Os pletodontídeos divergiram de outras famílias de salamandras há mais de 100 milhões de anos. Essas salamandras não possuem ausência completa de tecidos pulmonares: estruturas pulmonares rudimentares são desenvolvidas nos embriões, mas regridem antes da eclosão dos ovos. Um fenômeno semelhante é observado no celacanto da espécie Latimeria chalumnae, no qual um pulmão bem desenvolvido e potencialmente funcional se forma no embrião, mas é reduzido a um pulmão vestigial e não funcional no adulto. Esse vestígio, no entanto, está intimamente associado a um órgão de flutuabilidade singular nesse peixe, o "órgão adiposo", cujo desenvolvimento inicial pode exigir a presença de um pulmão. Ref.12

> A redução ou perda de um pulmão ocorreu repetidamente em muitos, embora não em todos, os tetrápodes ápodes. Em muitas serpentes, nos gimnofionos e na maioria dos lagartos ápodes, observa-se uma redução do pulmão esquerdo; contudo, nos anfisbenídeos, o pulmão direito é menor do que o esquerdo. Em alguns animais, o pulmão seguiu um caminho oposto à redução observada nos tetrápodes ápodes, expandindo-se para além da cavidade toracoabdominal e penetrando nos ossos do esqueleto axial e até mesmo do apendicular. Um dos exemplos mais notáveis desse fenômeno, conhecido como pneumatização, é observado no peixe-borboleta (Pantodon buchholzi), mas ele também é comum nas aves. Ref.12

> A função central do pulmão é a troca gasosa entre ar e o sangue. Mas é relevante apontar que esse é um dos órgãos mais diversos entre os vertebrados, variando enormemente em termos estruturais, posição topográfica, mecanismos de ventilação, integração estrutural ao aparelho locomotor, volume relativo ao corpo e as inter-relações com o modo de seu desenvolvimento ontogenético. Para uma revisão detalhada sobre o tema, acesse a Ref.12

> A maioria dos vertebrados terrestres, incluindo os humanos, possui dois pulmões situados em ambos os lados do tórax. Evidência recente aponta que os pulmões dos vertebrados surgiram inicialmente como um órgão único, tornando-se verdadeiramente pares mais tarde na evolução, à medida que os vertebrados começaram a desenvolver membros. Essa mudança anatômica aumentou a área de superfície disponível para as trocas de oxigênio e dióxido de carbono, permitindo que os vertebrados respirassem com mais facilidade em terra firme. Ref.13

> As salamandras estão entre os animais com os maiores genomas conhecidos, variando de 8 GB até 130 GB. Para comparação, o tamanho genômico humano é de ~3,1 GB. Notavelmente, espécies de pletodontídeos do gênero Desmognathus possuem alguns dos menores genomas entre as salamandras (~13 a 16 GB), talvez como resultado do estilo de vida bifásico (metamorfose com larvas aquáticas) nesse grupo. Ref.14

Línguas Balísticas e Pletodontídeos

Línguas balísticas são línguas especializadas, projetadas rapidamente, e utilizadas por predadores terrestres de movimentos lentos para capturar presas distantes (ex.: insetos). Elas são encontradas em três clados de vertebrados: camaleões (família Chamaeleonidae), salamandras sem pulmões (Plethodontidae) e anuros (ordem Anura). São rápidas, movendo-se tipicamente a velocidades médias de 1 a 3 m/s e alcançando a presa em cerca de 200 milissegundos. Em camaleões e pletodontídeos, esse traço evoluiu de forma convergente, e o desempenho balístico envolve uma haste esquelética longa e de extremidade romba, que desliza livremente no interior de um músculo compressor potente (Ref.15).

As línguas de alguns táxons de pletodontídeos exibem as acelerações mais rápidas entre os vertebrados: até 5740 m/s2.

Membros das linhagens de pletodontídeos que evoluíram a projeção balística da língua a longa distância oferecem exemplos de desempenho extremo: a Hydromantes consegue projetar a língua a uma distância de até 80% do comprimento de seu corpo em milissegundos e a uma temperatura corporal de 2 °C; a minúscula Thorius (Fig. 5, vídeo) pode acelerar a língua a 600 G; e a Bolitoglossa consegue amplificar em 100 vezes a potência da musculatura de sua língua. Esses extremos incluem a maior aceleração e a maior potência (ex.: taxa de liberação de energia) observadas em qualquer movimento de vertebrados, a projeção de língua de maior alcance entre os anfíbios e uma independência térmica total do desempenho (Ref.16).

Figura 5. A língua balística do pletodontídeo Thorius macdougalli - uma salamandra sem pulmões - pode alcançar aceleração de até 600 G ou aproximadamente 5890 m/s2. Provavelmente a aceleração mais rápida entre os vertebrados. A língua balística desse e de outros anfíbios pletodontídeos evoluiu de forma convergente em relação à língua dos camaleões e é usada para a captura de presas (ex.: insetos). Membros do gênero de salamandras Thorius estão entre os menores vertebrados terrestres, com um comprimento corporal de 14 a 28 mm, excluindo a cauda. Ref.17

Figura 6. Um Hydromantes supramontis disparando a língua em direção a uma mosca-doméstica. A almofada lingual quase envolve a mosca, embora a língua não esteja totalmente estendida. A seta indica a extensão posterior do músculo protetor da língua, visível como uma protuberância sob a pele. A ponta da seta aponta para as extremidades posteriores do esqueleto da língua, que se estende para a frente até a almofada lingual. A estrutura saiu completamente da boca e está ancorada pelos músculos retratores. Ref.18

Leitura recomendada:

REFERÊNCIAS

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