Por que gravidez masculina evoluiu nos cavalos-marinhos?

Figura 1. Cavalo-marinho da espécie Hippocampus abdominalis, em Vitória, Austrália. Essa espécie é fenotipicamente diversa e frequentemente é observada se prendendo em esponjas e macroalgas com a cauda preênsil. Machos adultos exibem um abdômen proeminente e ficam grávidos. Ref.34

Cavalos-marinhos são peixes ósseos da ordem Syngnathiformes e pertencentes à família Syngnathidae. Essa família possui representantes marinhos, estuarinos e de água doce, incluindo 57 gêneros e mais de 300 espécies. Ocorrendo nos oceanos Atlântico, Índico e Pacífico, os singnatídeos adultos são tipicamente pequenos - mas com algumas espécies alcançando até 65 cm de comprimento -, e exibem uma anatomia corporal radicalmente divergente em relação à típica anatomia de outros peixes marinhos.

O corpo dos singnatídeos é envolto por uma série de anéis ósseos articulados ao invés de escamas. Possuem uma nadadeira dorsal formada apenas por raios, nadadeira anal reduzida ou inexistente e nadadeira pélvica ausente - esse último traço ligado à perda do gene tbx4 (Ref.7). As aberturas branquiais são reduzidas. O focinho é alongado com uma boca terminal sem dentes; maxilar e mandíbula são fusionados. Singnatídeos também são únicos entre os vertebrados conhecidos devido ao fato de exibirem gravidez masculina, onde os machos abrigam, protegem e nutrem os embriões em desenvolvimento dentro de uma bolsa incubadora - ou sobre a superfície corporal - até a eclosão e parto ocorrerem.

Figura 2. Diagrama esquemático de um cavalo-marinho macho grávido. Os cavalo-marinhos (subfamília Hippocampinae) exibem outros traços derivados ausentes em outros singnatídeos, como ausência de nadadeira caudal, uma cauda preênsil característica - presente também nos cavalos-cachimbo - e um eixo corporal vertical. Ref.3

Os singnatídeos são divididos tradicionalmente em duas subfamílias: Syngnathinae (peixes-cachimbo e dragões-marinhos) e Hippocampinae (incluindo os cavalos-marinhos, gênero Hippocampus). Mas existe outra divisão mais recente onde duas subfamílias são caracterizadas e diferenciadas pelo posicionamento no corpo dos ovos em choca: Syngnathinae (ovos na cauda) e Nerophinae (ovos no tronco) (Fig.7). Nos peixes-cachimbo os eixos longitudinais da cabeça e do tronco são paralelos, a cauda é reta e não preênsil (com exceção do gênero Acentronura), nadadeira caudal presente. Evidências fósseis e moleculares apontam que os cavalos-marinhos evoluíram de peixes-cachimbo no final do Oligoceno. Os mais antigos fósseis conhecidos de singnatídeos datam do início do Oligoceno (33,9-28,1 milhões de anos atrás) e pertencentes a peixes-cachimbo do gênero Syngnathus (Ref.4).

Figura 3. Duas espécies de peixe-cachimbo do gênero Micrognathus: (A) M. crinitus e (B) M. erugatus. Com um corpo alongado - típico de todos os singnatídeos - e coberto com dezenas de anéis ósseos, os peixes-cachimbo nadam horizontalmente em relação ao plano corporal. Apenas adultos exibem nadadeira caudal. Ref.1

Figura 4. Um cavalo-cachimbo da espécie Syngnathoides biaculeatus. Os cavalos-cachimbo podem ser muito similares aos peixes-cachimbos em termos morfológicos, com exceção da cauda preênsil similar aos cavalos-marinhos. Algumas espécies podem ter grande semelhança com cavalos-marinhos (ex.: gênero Idiotropiscis).

Figura 5. Um dragão-marinho da espécie Phyllopteryx taeniolatus. São distinguíveis entre os singnatídeos pela presença de elaboradas extensões na pele similares a folhas. São comumente considerados "mestres da camuflagem" à medida que podem enganar predadores ao mudar o padrão de cores para se misturar entre algas e ervas marinhas. Ref.19

Figura 6. Um cavalo-marinho da espécie Hippocampus hippocampus, segurando em um coral no Mar Vermelho através da cauda. Diferente dos peixes-cachimbo, os cavalos-marinhos possuem uma cauda preênsil e posicionam o corpo verticalmente enquanto nadam, com a cabeça inclinada em relação ao plano corporal. Pela maior parte do dia, cavalos-marinhos ficam ancorados com suas caudas em substratos diversos com a cabeça inclinada para baixo, esperando presas se aproximarem.

Figura 7. Relações filogenéticas dentro da família Syngnathidae, incluindo as nove tribos desse grupo. Para mais informações sobre esse cladograma, acesse a Ref.6

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> A perda de dentes mineralizados nos cavalos-marinhos e outros singnatídeos é associada com a fusão maxilar-mandíbula em um focinho tubular e à boca pequena, formando uma estrutura extremamente eficiente em sugar pequenos itens alimentares que são abundantes no ambiente bêntico - em especial crustáceos anfípodes. A perda de dentes nesses animais está ligada em importante extensão à perda do gene scpp5 (Ref.7). Para capturar presas (ex.: pequenos crustáceos), cavalo-marinhos realizam movimentos de rotação ultrarrápidos com a cabeça (com duração de até ~0,002 s), criando poderosos fluxos de sucção na água que arrasta o alimento para dentro da boca expandida. Esse rápido movimento é alcançado com um sistema muscular e elástico - similar a uma besta - que é engatilhado por ossos do pescoço (Ref.8). A velocidade e a força de sucção desse movimento variam com o tamanho do focinho entre as espécies. Focinhos mais longos são otimizados para a captura de presas menores e mais rápidas.

> Existem pelo menos 57 espécies reconhecidas de cavalos-marinhos (Hippocampus) mas esse número pode ser tão alto quanto 80 espécies. Essas espécies variam de 1 cm até 35 cm de comprimento e possuem coloração variada, podendo ser amarelada, avermelhada ou na cor marrom. Cavalos-marinhos podem ser bem distintos entre si em termos de morfologia e ocupação de habitat. Alguns cavalos-marinhos podem ser de difícil visualização, devido à natureza críptica do corpo (Fig.8), usada para facilitar a captura de presas ou despistar predadores enquanto estão ancorados em substratos diversos.

Figura 8. Espécie Hippocampus bargibanti, um cavalo-marinho anão com um corpo muito semelhante aos corais onde vive, especialmente corais moles do gênero Muricella. Essa espécie possui um comprimento corporal máximo de 2,4 cm. Ref.10

> A maioria dos cavalos-marinhos não exibem nadadeiras pélvica e caudal, e nadam de forma limitada e a baixas velocidades através de movimentos ondulatórios da nadadeira dorsal e usando duas pequenas nadadeiras peitorais para estabilização e direção. Ref.11

> TODOS os singnatídeos machos incubam os ovos fertilizados no corpo (gravidez) e não apenas os cavalos-marinhos. Essa reversão de papel sexual (!), porém, é diferenciada nesse grupo pela localização e grau de abertura ou existência da bolsa incubadora: nos cavalos-marinhos e nos peixes-cachimbos, a bolsa é totalmente ou parcialmente fechada; nos dragões-marinhos a bolsa inexiste e os ovos grudentos são fixados em uma faixa abaixo da cauda do macho e ficam desprotegidos. Essa ausência de bolsa é a forma ancestral [basal] de gravidez masculina dos singnatídeos. Bolsas fechadas provavelmente evoluíram ao proporcionar maior proteção dos ovos contra predadores e garantir maior controle reprodutivo para os machos (ex.: certeza de paternidade). Interessante também observar que essa diversidade de fenótipos também espelham diferentes estágios de transição evolutiva para a emergência do "marsúpio" nos cavalos-marinhos. Ref.6, 12

Figura 9. Alguns exemplos mostrando a ausência ou a complexidade morfológica da bolsa incubadora nos singnatídeos machos: (A) dragão-marinho da espécie Phyllopteryx taeniolatus, onde os ovos fertilizados ficam agarrados na pele e expostos ao ambiente; (B) peixe-cachimbo do gênero Syngnathus, cuja bolsa é fechada por dobras bilaterais e está parcialmente aberta na foto para revelar os embriões em desenvolvimento; e (C) cavalo-marinho da espécie Hippocampus abdominalis, cuja bolsa abre apenas através de um poro (ou pequena fenda) e é selada após receber os ovos da fêmea por essa abertura. Ref.6, 12

> Cavalos-marinhos são monógamos (mantêm relação com apenas um parceiro sexual durante o período de acasalamento), com o macho incubando os ovos recebidos da fêmea em uma bolsa incubadora fechada (= marsúpio). Cavalos-marinhos são os singnatídeos mais derivados e especializados nesse sentido. As fêmeas não desempenham qualquer cuidado com a prole após a fecundação.

(!) Não confundir com mudança de sexo que ocorre em certos peixes. Sugestão de leitura: Peixes-palhaços conseguem mudar de sexo?

> Cavalos-marinhos possuem um sistema XY de determinação sexual cromossômica, mas com relativa pouca divergência entre os cromossomos X e Y. Ref.12

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A evolução de gravidez masculina nos singnatídeos parece ser marcada em especial pela emergência de novos genes na subfamília de metaloproteases c6ast, altamente expressos nas bolsas incubadoras de machos grávidos e envolvidos na incubação de embriões (Ref.3).

Nos cavalos-marinhos, o acasalamento começa com uma dança, onde machos e fêmeas espiralam entre si, mudando a cor da pele e ligando as caudas à medida que vão piruetando. Em seguida, a fêmea alinha o ovipositor com a abertura da bolsa do macho, para depositar seus ovos - que serão fertilizados pelos espermatozoides do macho liberados dentro da bolsa. Os embriões gerados são anexados nas paredes internas da bolsa e ali se desenvolvem, recebendo proteção, aeração, nutrição e osmorregulação do macho. Cerca de 10 dias a 6 semanas após a fertilização, variando de espécie para espécie, o macho passa horas em "trabalho de parto", exibindo contrações na bolsa e, finalmente, bombeando e empurrando para fora centenas de pequenos filhotes (miniaturas dos adultos). Os neonatais ficam à deriva no mar, consumindo zooplâncton.

Figura 10. Macho e centenas de alevinos de Hippocampus reidi em um aquário de 45 L. Dentre as espécies de cavalo-marinho que ocorrem no Brasil, H. reidi é a mais abundante, ocorrendo do Caribe até a costa sul brasileira. Em vários singnatídeos, incluindo cavalos-marinhos, os embriões liberados das bolsas exibem o plano corporal adulto, sem estágio larval (desenvolvimento direto). Ref.13-15

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> Existem evidências de que cavalos-marinhos machos com maior histórico de gravidezes e com abertura maior da bolsa incubadora são preferidos pelas fêmeas. No caso do fator "abertura da bolsa", quanto maior é essa abertura, menos custoso é o acasalamento efetivo (encaixe facilitado do ovopositor para deposição de ovos). Ref.16

> Cavalos-marinhos machos parecem absorver parte dos ovos na bolsa incubadora como fonte nutricional em condições ambientais de escassez alimentar. E, pelo menos no peixe-cachimbo Syngnathus typhle, uma espécie poligâmica, os machos absorvem ovos oriundos de fêmeas de baixa qualidade. Ref.17

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O mais interessante é que nos cavalos-marinhos existem modificações estruturais dentro da bolsa incubadora similar ao desenvolvimento de placenta nos mamíferos - e, aparentemente, no sentido de facilitar o fornecimento de nutrientes e oxigênio para os embriões em desenvolvimento. Essas modificações foram primeiro descritas em detalhes em um estudo publicado em 2021 no periódico Placenta (Ref.18), a partir da análise de cavalos-marinhos machos da espécie Hippocampus abdominalis. Nessa espécie, a gravidez dura 34 dias e, à medida que os embriões crescem dentro da bolsa incubadora selada, a camada epitelial dessa bolsa se torna cada vez mais fina e enrugada - alcançando um pico de área superficial no final da gestação -, acompanhando a emergência de numerosos capilares sanguíneos para provável troca gasosa e nutritiva por difusão. Mas a "placenta" observada no cavalo-marinho, embora aparentemente compartilhe a mesma função, é distinta daquela dos mamíferos em termos de tecidos constituintes (Fig.11). É um potencial exemplo de evolução convergente entre singnatídeos e mamíferos vivíparos no sentido de solucionar desenvolvimento embrionário interno.

Figura 11. Imagem esquemática de uma secção transversal (e não em escala) através da cauda e da bolsa incubadora de um cavalo-marinho macho grávido (Hippocampus spp.). Placas ósseas e vértebras não são mostradas. O tecido gestacional dos cavalos-marinhos exibe dramática modificação ao longo da gravidez: a camada epitelial da bolsa se torna altamente enrugada, a distância entre capilares e o lúmen diminui, e a densidade capilar na camada interna aumenta. Essas modificações aumentam a área superficial e significativamente expandem a cama vascular da bolsa, permitindo potencial difusão de gases e nutrientes - similar ao desenvolvimento e funcionamento de placenta nos mamíferos. Essa placenta dos cavalos-marinhos é, basicamente, pele modificada da barriga, enquanto em mamíferos a placenta é uma extensão de tecido uterino. Ref.18

Estudos experimentais e de revisão nos últimos anos têm fornecido ampla evidência de que cavalos-marinhos machos fornecem significativo aporte nutricional para os embriões em desenvolvimento dentro da bolsa, incluindo lipídios e proteínas (Ref.20-21). Essa provisão extra de nutrientes suplementa a reserva nutricional e energética dos ovos produzidos pelas fêmeas e parece ser intermediada, pelo menos em parte, pela placenta ou pseudoplacenta paterna (Ref.22-23). Zigotos e embriões de cavalos-marinhos ficam intimamente conectados ao sistema circulatório do "hospedeiro" paterno e também banhados no fluido da bolsa. É, de fato, um cenário muito próximo do ambiente uterino de mamíferos, incluindo humanos.

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É também interessante apontar que andrógenos e receptores androgênicos parecem ser críticos no desenvolvimento da bolsa incubadora - que é estabelecida apenas na fase adulta - e da pseudoplacenta nos cavalos-marinhos (Ref.24). Já o hormônio prolactina, assim como em humanos e outros mamíferos, é responsável por manter a gravidez nos cavalos-marinhos, e receptores de prolactina são expressos em excesso na bolsa incubadora dos machos grávidos (Ref.25).

Por que gravidez masculina?

Gravidez é um investimento extremamente alto que requer mudanças fisiológicas, metabólicas, imunes e anatômicas, no sentido de garantir o desenvolvimento saudável e seguro dos embriões no corpo, tipicamente, da fêmea (Ref.26-28). Por exemplo, o sistema imune durante a gravidez precisa tolerar os embriões alogênicos quando estão se desenvolvendo dentro do corpo (viviparidade), e mudanças imunológicas são críticas para a evolução da gravidez. Nesse último ponto, gravidez evoluiu de forma independente ~150 vezes em diferentes linhagens de vertebrados. Porém, gravidez nos machos evoluiu apenas em um grupo de animais (família Syngnathidae), pelo menos até onde sabemos.

Apesar de não existir ainda consenso científico sobre as vantagens da gravidez masculina em relação à gravidez feminina, duas hipóteses principais e interconectadas podem ser mencionadas:

- divisão mais extensa de custos reprodutivos entre os dois sexos: desenvolvimento de ovos ricos em nutrientes nas fêmeas e incubação dos ovos fertilizados nos machos;

- aumento no número de filhotes produzidos a cada gravidez: enquanto os machos carregam os bebês na bolsa incubadora, as fêmeas podem produzir outro grande amontoado de ovos.

A divisão de custos e tarefas reprodutivas associada à gravidez masculina pode permitir reprodução e garantir um elevado número de crias mesmo em ambientes com recursos limitados e, consequentemente, aumentar a chance de sobrevivência até a fase adulta para um número maior de indivíduos.

Gravidez masculina nos cavalos-marinhos parece também fomentar especiação simpátrica nesse grupo de peixes (Ref.29).

Além dos singnatídeos, existem apenas alguns poucos exemplos de formas extremas de cuidado paterno - apesar de não serem consideradas uma real "gravidez masculina". Rãs machos da espécie Rhinoderma darwinii incubam embriões no saco vocal. Peixes machos da espécie Kurtus gulliveri possuem uma estrutura vascularizada na testa onde uma massa de ovos são incubadas. Peixes do gênero Dactyloscopus possuem "axilas incubadoras", onde massas de ovos são incubadas sob as nadadeiras peitorais. Machos do peixe Antennarius caudimaculatus incubam peixes no integumento dorsal. E vários percevejos da família Belostomatidae ("baratas-d'água") carregam nas costas e cuidam dos ovos fertilizados depositados pelas fêmeas.

Leitura recomendada:

Barata-d'água é uma barata ou um percevejo?

Por outro lado, cuidado paterno em peixes ósseos é comum - com >50% das famílias exibindo cuidado paterno exclusivo - e existem várias hipóteses que tentam explicá-la. Entre essas hipóteses - que não são necessariamente excludentes entre si -, podemos citar (Ref.30):

- hipótese da liberação de gametas, na qual o último progenitor a depositar gametas (óvulos ou espermatozoides) é deixado com a tarefa de cuidar dos embriões se isso resulta em aumento da chance de sobrevivência da prole - e geralmente é o macho o último a contribuir com gametas em cenários de fertilização externa;

- hipótese da associação, na qual machos com fertilização externa são mais prováveis de estarem associados com filhotes do que em cenários de fertilização interna, criando a oportunidade para guarda masculina dos embriões;

- hipótese do custo, na qual machos que cuidam dos embriões em desenvolvimento experienciam custos reduzidos de fecundidade futura do que fêmeas na mesma função;

- hipótese da certeza de paternidade, onde machos que cuidam dos embriões em desenvolvimento têm maior garantia de que os filhotes são seus, justificando maior investimento parental pelo lado paterno.

Machos territorialistas guardando massas de ovos contra outros machos oportunistas podem representar a "espoleta" deflagrando evolução de cuidado paterno em peixes e esse comportamento, por sua vez, servindo de degrau para uma eventual gravidez masculina nos singnatídeos. Maior capacidade imune durante a gravidez e possibilidade de usar parte dos ovos sendo incubados como fonte nutricional extra (canibalismo filial) podem ser outros fatores vantajosos que atuaram para a evolução da gravidez em machos (Ref.17).

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> Cavalos-marinhos encontram-se fortemente ameaçados por sua grande exploração comercial e pela degradação de seus habitats. No Brasil, o comércio envolve desde a coleta de animais vivos para fins de aquarismo até a venda de animais secos, que são comercializados para diversas finalidades. Estima-se que entre 64 e 150 milhões de de cavalos-marinhos são mortos anualmente para fins comerciais (Ref.31). Existem pelo menos 16 espécies com status vulnerável de conservação ou em processo de extinção na Lista Vermelha da IUCN e o comércio global de cavalos-marinhos tem sido restrito por acordos internacionais (Ref.32). Devido à natureza críptica dos cavalos-marinhos, dados de conservação são escassos ou de difícil acesso para várias espécies e novas metodologias baseadas em análise de DNA ambiental (eDNA) têm sido propostas como alternativa mais eficiente para monitoramento desses peixes (Ref.33).

Figura 12. Cavalo-marinho Hippocampus barbouri, uma entre várias espécies com status vulnerável na IUCN.

Figura 13. Cavalo-marinho da espécie Hippocampus whitei, em perigo de extinção.

Figura 14. Grupo de cavalos-marinhos da espécie Hippocampus capensis, em perigo de extinção.

Figura 15. Cavalo-marinho da espécie Hippocampus waleananus, em crítico perigo de extinção.

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REFERÊNCIAS

BONECKER, ACT., et al. (2014). Ordem Syngnathiformes. In Catalogo dos estágios iniciais de desenvolvimento dos peixes da bacia de Campos [online]. Curitiba: Sociedade Brasileira de Zoologia, pp. 169-174. Zoologia: guias e manuais de identificação series.
Franz-Odendaal & Adriaens (2014). Comparative developmental osteology of the seahorse skeleton reveals heterochrony amongst Hippocampus sp. and progressive caudal fin loss. EvoDevo 5, 45. https://doi.org/10.1186/2041-9139-5-45
Lin et al. (2016). The seahorse genome and the evolution of its specialized morphology. Nature 540, 395–399. https://doi.org/10.1038/nature20595
Kloc, M. (2023). Seahorse Male Pregnancy as a Model System to Study Pregnancy, Immune Adaptations, and Environmental Effects. International Journal of Molecular Sciences 24(11), 9712. https://doi.org/10.3390/ijms24119712
Fuiten & Cresko (2021). Evolutionary divergence of a Hoxa2b hindbrain enhancer in syngnathids mimics results of functional assays. Dev Genes Evol 231, 57–71. https://doi.org/10.1007/s00427-021-00676-x
Stiller et al. (2022). Phylogenomic analysis of Syngnathidae reveals novel relationships, origins of endemic diversity and variable diversification rates. BMC Biology 20, 75. https://doi.org/10.1186/s12915-022-01271-w
Qu et al. (2021). Seadragon genome analysis provides insights into its phenotype and sex determination locus. Science Advances, Vol.7, No.34. https://doi.org/10.1126/sciadv.abg5196
Avidan & Holzman (2021). Elastic energy storage in seahorses leads to a unique suction flow dynamics compared with other actinopterygians. Journal of Experimental Biology, 224 (17): jeb236430. https://doi.org/10.1242/jeb.236430
Silveira et al. (2017). Feeding ecology of seahorses (Syngnathidae: Hippocampus) on the coast of Rio de Janeiro state, Brazil. Regional Studies in Marine Science, Volume 56, 102692. https://doi.org/10.1016/j.rsma.2022.102692
https://fishesofaustralia.net.au/home/species/1540
Castejón-Silvo et al. (2023). Citizen Science in the Study of Marine Biodiversity: The case of Iconic and Cryptic Syngnathids. Thalassas 39, 679–686. https://doi.org/10.1007/s41208-023-00590-1
Long et al. (2022). Independent Evolution of Sex Chromosomes and Male Pregnancy–Related Genes in Two Seahorse Species, Molecular Biology and Evolution, Volume 40, Issue 1, msac279. https://doi.org/10.1093/molbev/msac279
Siqueira et al. (2017). Estimating population parameters of longsnout seahorses, Hippocampus reidi (Teleostei: Syngnathidae) through mark-recapture. Neotropical Ichthyology, 15(4). https://doi.org/10.1590/1982-0224-20170067
Costa et al. (2022). Desenvolvimento de juvenis de cavalos-marinhos Hippocampus reidi (GYNSBURG, 1933) (Actinopterygii: Gasterosteiformes) após a postura do macho em cativeiro. Cadernos UniFOA, v. 17, n. 48, p. 131-138. https://doi.org/10.47385/cadunifoa.v17.n48.3566
Schneider et al. (2022). A comparative analysis of the ontogeny of syngnathids (pipefishes and seahorses) reveals how heterochrony contributed to their diversification. Developmental Dynamics, Volume 252, Issue 5, Pages 553-588. https://doi.org/10.1002/dvdy.551
Lin et al. (2023). Extensive parental care experience of male seahorses increases their future mating attractiveness, Current Zoology, Volume 69, Issue 1, Pages 106–108. https://doi.org/10.1093/cz/zoac017
Lin et al. (2024). Brooding fathers actively consume viable embryos to take up nutrients in a monogamous syngnathid fish. Frontiers in Marine Science, Volume 11. https://doi.org/10.3389/fmars.2024.1399526
Whittington et al. (2021). Structural changes to the brood pouch of male pregnant seahorses (Hippocampus abdominalis) facilitate exchange between father and embryos. Placenta, Volume 114, Pages 115-123. https://doi.org/10.1016/j.placenta.2021.09.002
https://fishesofaustralia.net.au/home/species/3127
Skalkos et al. (2020). Paternal nutrient provisioning during male pregnancy in the seahorse Hippocampus abdominalis. J Comp Physiol B 190, 547–556 (2020). https://doi.org/10.1007/s00360-020-01289-y
Holt et al. (2022). Sperm transport and male pregnancy in seahorses: An unusual model for reproductive science. Animal Reproduction Science, Volume 246, 106854. https://doi.org/10.1016/j.anireprosci.2021.106854
https://www.cell.com/the-innovation/fulltext/S2666-6758(20)30055-2
Skalkos et al. (2024). Paternal protein provisioning to embryos during male seahorse pregnancy. Reproduction, Volume 167, Issue 4, e230420. https://doi.org/10.1530/REP-23-0420
Zhang et al. (2024). Androgens and androgen receptor directly induce the thickening, folding, and vascularization of the seahorse abdominal dermal layer into a placenta-like structure responsible for male pregnancy via multiple signaling pathways. International Journal of Biological Macromolecules, Volume 279, Part 1, 135039. https://doi.org/10.1016/j.ijbiomac.2024.135039
Wilson et al. (2023). Prolactin and the evolution of male pregnancy. General and Comparative Endocrinology, Volume 334, 114210. https://doi.org/10.1016/j.ygcen.2023.114210
Roth et al. (2020). Evolution of male pregnancy associated with remodeling of canonical vertebrate immunity in seahorses and pipefishes. PNAS, 117 (17) 9431-9439. https://doi.org/10.1073/pnas.191625111
Parker et al. (2021). Immunological tolerance in the evolution of male pregnancy. Molecular Ecology, Volume 32, Issue 4, Pages 819-840. https://doi.org/10.1111/mec.16333
Zhang et al. (2023). Gene loss and co-option of toll-like receptors facilitate paternal immunological adaptation in the brood pouch of pregnant male seahorses. Frontiers in Immunology, Volume 14. https://doi.org/10.3389/fimmu.2023.1224698
Jones et al. (2003). Sympatric speciation as a consequence of male pregnancy in seahorses. PNAS, 100 (11) 6598-6603. https://doi.org/10.1073/pnas.1131969100
Whittington & Friesen (2020). The evolution and physiology of male pregnancy in syngnathid fishes. Biological Reviwes, Volume 95, Issue 5, Pages 1252-1272. https://doi.org/10.1111/brv.12607
Pollom et al. (2021). Global extinction risk for seahorses, pipefishes and their near relatives (Syngnathiformes). Oryx, 55(4):497-506. https://doi.org/10.1017/S0030605320000782
https://www.iucnredlist.org/es/search/list?query=Hippocampus&searchType=species
Nester et al. (2020). Development and evaluation of fish eDNA metabarcoding assays facilitate the detection of cryptic seahorse taxa (family: Syngnathidae). Environmental DNA, Volume 2, Issue 4, Pages 614-626. https://doi.org/10.1002/edn3.93
https://fishesofaustralia.net.au/home/species/3332