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Insetos são crustáceos?

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           Em termos filogenéticos [cladística], podemos dizer que sim. Evidências fósseis, morfológicas e moleculares acumuladas nas últimas décadas colocam os insetos dentro do grupo dos crustáceos; especificamente, insetos evoluíram a partir de um antigo grupo de crustáceos - são derivados de crustáceos basais. Nesse sentido, uma barata possui relação evolutiva mais próxima com lagostas e caranguejos do que com aranhas e centopeias.

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          Os artrópodes são um filo de animais caracterizados por apêndices articulados, necessidade de troca do exoesqueleto através de um processo hormônio-mediado, medula nervosa ventral e efetiva adaptação e conquista de ecossistemas terrestres e aquáticos ao longo do percurso evolucionário. Historicamente e tradicionalmente, quatro principais grupos constituem esse filo: 

- Chelicerata (ex.: escorpiões, aranhas, ofiúros e ácaros) (1); 

- Crustacea (ex.: caranguejos, camarão, copépodes e lagostas); 

- Myriapoda (centopeias e milípedes) (2);

- e Insecta (ex.: moscas, besouros e gafanhotos) (3). 

          Por muito tempo era pensado que os miriápodes era a atual linhagem mais próxima do ancestral comum em relação aos insetos, com base em traços comparativos como apêndices, sistema traqueal e terrestrialidade. Porém, evidência genética e molecular sendo acumulada nas últimas duas décadas deixou claro que insetos e outros hexápodes pertencem ao mesmo grupo dos crustáceos na árvore filogenética dos artrópodes. Até mesmo homologias na estrutura cerebral antes pensadas inexistentes entre crustáceos tradicionais e insetos têm sido reveladas (Ref.4). O primeiro importante estudo filogenômico a concluir que os insetos evoluíram de um antigo grupo de crustáceos (dentro do subfilo Crustacea) foi publicado em 2010 na Nature (Ref.2). Portanto, moscas, abelhas, mariposas, formigas e grilos todos tiveram origem a partir da linhagem associada aos atuais caranguejos, camarões e lagostas. 

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           Nesse contexto, um novo clado foi estabelecido nos últimos anos incluindo todos os insetos e crustáceos tradicionais: Pancrustacea ("Crustacea" + Hexapoda). Os Pan-crustáceos - grupo também referido como Tetraconata - compreendem quase 1,24 milhão de espécies descritas e mais de 80% da atual diversidade no reino animal, incluindo quase metade da biomassa de animais do planeta. Como regra geral, o plano corporal dos crustáceos é caracterizado por três tagmata (plural de tagma, segmento corporal especializado característico dos artrópodes): cabeça, tórax e abdômen. Cauda pode existir em parte dos grupos de crustáceos, mas não é universal. Além disso, em alguns grupos de crustáceos os segmentos da cabeça e do tronco anterior são fusionados em uma estrutura chamada de cefalotórax. A maioria dos crustáceos possuem um corpo relativamente mole protegido por um exoesqueleto, mas decápodes, como lagostas e caranguejos, possuem uma carapaça dura formada por carbonato de cálcio. 

Figura 2. Filogenia simplificada dos artrópodes, incluindo o clado Pancrustacea. É ainda motivo de debate qual grupo de crustáceos atualmente compartilha o ancestral comum mais próximo com os insetos e outros hexápodes. No esquema filogenético acima, o grupo Remipedia é proposto como grupo-irmão do grupo Hexapoda, mas existe evidência de suporte para o grupo Xenocarida como alternativa. Ref.2, 5

 

Figura 3. Filograma de relações para 75 artrópodes, com base na Ref.2. "Crustáceos" são um grupo parafilético, insetos são um grupo monofilético e o clado Pancrustacea é um grupo-irmão em relação aos miriápodes (ex.: centopeias e milípedes).

 

Figura 4. Espécie Speleonectes tulumensis, um grupo de raros crustáceos cegos que habitam cavernas, conhecido como remípedes. Análises filogenéticas sugerem que esse grupo (Remipedia) é atualmente o mais próximo relacionado aos insetos entre os artrópodes. Remípedes e insetos seriam um grupo-irmão em relação aos outros pan-crustáceos. Ref.2


Figura 5. Espécimes representativos ilustrando a grande diversidade morfológica dos Pan-crustáceos: (A) Cirripedia, (B) Branchiopoda, (C) Amphipoda, (D) Branchiura, (E) Decapoda, (F) Copepoda, (G) Remipedia, (H) Ostracoda, (I) Cumacea, (J) Hexapoda, (K) Stomatopoda, e (L) Isopoda. Ref.5

Figura 6. O caranguejo-gigante-japonês (Macrocheira kaempferi) é o maior crustáceo e artrópode conhecido ainda vivo. A carapaça pode ter até 30 cm de comprimento, e as pernas podem se estender por até 3,8 metros (ponta de uma garra até a ponta de outra garra oposta). Massa corporal varia de 16 a 20 kg quando adultos. Onívoro, a dieta é composta de algas, peixes em decomposição e outros invertebrados. Ref.6-8

 
Leitura complementar:


          Os pan-crustáceos também exibem uma dramática diversidade de morfologia dos apêndices, não apenas espécies mas também entre diferentes segmentos de um mesmo indivíduo. Esses animais possuem membros especialmente adaptados para andar, comer, limpar, nadar, acasalar, sentir o ambiente, caçar, raspar superfícies, planar e até mesmo fazer barulho. Um dos mais especializados membros entre todos os crustáceos é o apêndice raptorial (ou "martelo") das tamarutacas (Stomatopoda), o qual pode ser acionado tão rapidamente quanto 2 milissegundos para golpear ou capturar presas. A aceleração - e a força resultante - do golpe desse crustáceo pode até mesmo quebrar o vidro de aquários ou os ossos dos dedos de pescadores azarados (vídeo abaixo).

          

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           Estratégias reprodutivas, comportamento e embriogênese variam muito entre os pan-crustáceos. A maioria das espécies possuem sexos separados em indivíduos distintos (machos e fêmeas), mas alguns são hermafroditas (indivíduos com ambos os sexos) e alguns até mesmo se reproduzem pela via partenogênica. Aliás, essa grande diversidade sexual é espelhada nos cirrípedes (infraclasse Cirripedia), crustáceos que evoluíram os maiores pênis (relativo ao tamanho corporal) no reino animal, permitindo que indivíduos sésseis (imóveis) interajam com outros potenciais parceiros sexuais a uma distância de vários centímetros (Fig.7-8). E em termos comportamentais, eussocialidade não é restrita aos insetos: pelo menos um grupo de crustáceos marinhos fora do clado Hexapoda também evoluiu essa organização social, especificamente o gênero Synalpheus (Fig.9).

 

Figura 7. Pênis relaxado de dois cirrípedes da espécie Balanus glandula, ambos exibindo porte corporal similar mas habitando áreas oceânicas distintas no Canadá: (a) espécime de uma região costeira protegida contra ondas, e (b) espécime de uma região costeira exposta a ondas. Em relação ao tamanho corporal, os cirrípedes possuem o maior pênis entre os animais (até 8x o comprimento corporal), permitindo efetiva copulação entre indivíduos imóveis. Por causa de limitações hidrodinâmicas e outras pressões ambientais, o pênis desses crustáceos exibem grande variação e plasticidade fenotípicas (dimensões e formas) dependendo do habitat e condições ambientais: por exemplo, em regiões de águas turbulentas, o órgão peniano tende a ter comprimento significativamente menor e espessura significativamente maior mesmo entre populações de uma mesma espécie. A maioria dos cirrípedes são hermafroditas. Barra de escala = 2 mm. Ref.9-10

 

Figura 8. O pênis dos cirrípedes é um órgão longo e cilíndrico ou cônico, composto por uma série de anéis dobrados, permitindo que seja esticado em grande extensão longitudinal. Esse órgão exibe dramática variação na forma e arranjo das cerdas. Essas cerdas cobrem a superfície peniana e funcionam como quimiossensores permitindo a busca por potenciais parceiros sexuais receptivos. Uma vez que o pênis é inserido dentro da cavidade do manto feminino, as paredes das vesículas seminais do macho contraem, expelindo sêmen. Em circunstâncias mais extremas, o pênis é degenerado e perdido durante a primeira troca de exoesqueleto e regenerado para a próxima temporada de acasalamento. Na imagem, pênis das espécies: (a) Ibla quadrivalvis (ilustração do próprio Charles Darwin em suas anotações), (b) Chthamalus stellatus, (c) Tetraclita stalactifera, (d) Semibalanus balanoides, (e-f) ponta e base peniana do Lepas anatifera, (g-h) ponta peniana e pênis inteiro do Pollicipes polymerus; (i) ponta peniana do Chthamalus dalli. Barras de escala = 1 mm (b-d) e 100 μm (e-i). Ref.11


Figura 9. Nas fotos, algumas espécies do gênero Synalpheus que exibem eussocialidade. Pelo menos 7 espécies desse grupo de crustáceos marinhos possuem um estilo de vida eussocial, similar àquele observado em insetos como abelhas, formigas, vespas e cupins, com colônias exibindo uma única fêmea com capacidade reprodutiva ("rainha") enquanto o restante dos indivíduos trabalham para manter a segurança, crescimento e saúde da colônia. Ref.12

           Registro fóssil aponta que os crustáceos já eram bem diversificados no período Cambriano, há mais de 500 milhões de anos (Ref.1). Avanço dos hexápodes para os ambientes terrestres a partir de crustáceos marinhos provavelmente ocorreu no final do Cambriano até o início do Ordoviciano, com divergência evolutiva entre Remipedia e Hexapoda ocorrendo há cerca de 519 milhões de anos seguida por diversificação dos primeiros hexápodes há 482 milhões de anos (Ref.13).

  

Figura 10. Ilustração da espécie extinta Kylinxia zhangi, baseada em fósseis datados em 520 milhões de anos (Cambriano) e descobertos na Província de Yunnan, China. Apesar da relativa semelhança com crustáceos marinhos, essa espécie está associada a linhagens ancestrais que precedem a emergência dos artrópodes. Notavelmente, possuía três olhos e quatro pares de membros bi-ramificados na cabeça. Ref.14

            A aquisição de asas nos hexápodes é considerada uma das maiores transições na evolução animal, permitindo que os insetos se tornassem o primeiro clado a tomar controle dos céus e engatilhando uma massiva radiação evolutiva desde então. A asa dos insetos é pensada de ter evoluído em torno do período Devoniano. Estudos nos últimos anos têm revelado promissores genes e estruturas homólogas (ex.: tergum lateral) em crustáceos aquáticos fortemente ligados ao desenvolvimento de asas (Ref.15).


   E por que insetos são tão raros em ambientes marinhos?

          Apesar da origem a partir de ancestrais marinhos e enorme diversidade, insetos são relativamente raros nos mares e tipicamente se limitam à superfície dos oceanos. Entre os poucos grupos de insetos habitando os mares, podemos citar os mosquitos marinhos, pertencentes à subfamília Chironominae (Diptera: Chironomidae), que se adaptaram às águas marinhas (Fig.8). Porém, enquanto o desenvolvimento e crescimento dos mosquitos marinhos ocorre sob a água marinha, com as pupas flutuando na água pouco antes da eclosão, os adultos morrem dentro de horas - período limitado gasto para reprodução (acasalamento e deposição de ovos) - e esse animais não possuem adaptação marinha para viver além da superfície oceânica. Nesse sentido, é argumentado que os piolhos-de-foca, parasitas da família Echinophthiriidae, são os únicos verdadeiros insetos marinhos devido ao fato de sobreviverem no mar profundo (até 2000 metros de profundidade), com um sistema de troca gasosa através da fina cutícula sobre a superfície corporal e não como parte do sistema traqueal - apesar da reprodução e transmissão desses parasitas somente ocorrer quando seus hospedeiros estão fora da água (Fig.9).

  

Figura 8. Mosquito marinho da espécie Clunio marinus, habitante de zonas intertidais na costa Atlântica Europeia: (A) adulto fêmea, (B) adulto macho e (C) larva. Mosquitos marinhos são um grupo diverso de insetos, com mais de 100 espécies descritas ao redor do mundo e distribuídos em 30 gêneros. Ref.16-17

  

Figura 9. Piolho da espécie Echinophthirius horridus: (a) adulto e (b) ovos grudados no pelo de uma foca. Piolhos-de-foca sincronizaram o ciclo reprodutivo com o ciclo de vida dos seus hospedeiros mamíferos anfíbios (focas e outros pinípedes) ao longo do percurso evolucionário. Esses insetos resistem a extremas pressões hidrostáticas, hipoxia, alta salinidade, baixas temperaturas e toleram longos períodos de submersão marinha (alguns hospedeiros podem passar mais de 80% do tempo submersos). Ref.18-19

           Tanto crustáceos tradicionais quanto insetos compartilham um importante traço: exoesqueleto consistindo de uma camada cerosa e de uma cutícula dura [epicutícula + procutícula]. Durante a evolução e adaptação dos insetos em ambientes terrestres, esses artrópodes evoluíram um gene único que cria uma enzima chamada de oxidase-2 multi-cobre (MCO2) que atua endurecendo a cutícula através de oxigênio molecular (2). O gene MCO2 catalisa uma reação onde O2 oxida compostos chamados de catecolaminas na cutícula, transformando-os em agentes que interligam e endurecem a superfície. Isso entra em contraste com os crustáceos marinhos que endurecem e estabilizam a cutícula usando íons cálcio (Ca2+) extraídos da água do mar, acumulados nessa estrutura como carbonato de cálcio ou fosfato de cálcio (Fig.11).

 

Figura 10. Crustáceos marinhos endurecem suas carapaças com cálcio (Ca), enquanto insetos usam oxigênio (O2) para esse endurecimento. Esses "blocos estruturais" são abundantes em cada um dos respectivos ambientes de principal ocupação desses dois grupos de animais. Em ambientes terrestres, suprimento de cálcio é muito limitado em comparação com a água marinha. Devido à baixa solubilidade aquosa, o conteúdo de O2 no ar é 30x maior do que na água, além de ser muito mais facilmente absorvido a partir da atmosfera (com concentração de ~20% nesse gás desde a emergência dos hexápodes há aproximadamente 479 milhões de anos). Ref.20

 

Figura 11. Transição do sistema para a formação de cutícula durante a evolução de insetos a partir de antigos crustáceos. Em crustáceos tradicionais, íons de cálcio do ambiente (ou de reservas dentro do corpo) se acumulam em novas cutículas como carbonato de cálcio e fosfato de cálcio. No curso da terrestrialização, antigos crustáceos marinhos podem ter enfrentado escassez de cálcio, mas os ancestrais de insetos evoluíram no sentido de adquirir um sistema que não depende de calcificação. Após a aquisição do gene MCO2, insetos passaram a utilizar oxigênio molecular como um receptor de elétrons para oxidar catecolaminas. Na estrutura química dessas substâncias, o radical R no grupo amina é a abreviação de "resíduo" a partir de nitrogênio. Ref.20

           Devido à escassez de O2 nas águas marinhas, este ambiente teria se tornado hostil para insetos e, somando o fato da grande abundância de organismos bem adaptados ao mar, isso potencialmente explica por que poucos insetos retornaram ao ambiente marinho (Ref.20). Por outro lado, a distinta estrutura cuticular dos insetos permitiu que esses animais reduzissem significativamente a densidade corporal, e isso pode ter atuado de forma decisiva para a evolução de modos mais rápidos, eficientes e versáteis de locomoção, incluindo em especial o voo. Cutículas de insetos possuem densidade de 1-1,3 g/cm3, enquanto cutículas calcificadas de crustáceos marinhos podem alcançar densidade de 2,9 g/cm3.


REFERÊNCIAS

  1. Patel et al. (2008). Crustaceans. Current Biology, Volume 18, Issue 13, PR547-R550. https://doi.org/10.1016/j.cub.2008.05.021
  2. Regier et al. (2010). Arthropod relationships revealed by phylogenomic analysis of nuclear protein-coding sequences. Nature 463, 1079–1083. https://doi.org/10.1038/nature08742
  3. Tamone & Harrison (2015). Linking Insects with Crustacea: Physiology of the Pancrustacea: An Introduction to the Symposium, Integrative and Comparative Biology, Volume 55, Issue 5, Pages 765–770. https://doi.org/10.1093/icb/icv093
  4. Strausfeld et al. (2020). Mushroom body evolution demonstrates homology and divergence across Pancrustacea. eLife. https://doi.org/10.7554/eLife.52411
  5. Bernot et al. (2023). Major Revisions in Pancrustacean Phylogeny and Evidence of Sensitivity to Taxon Sampling, Molecular Biology and Evolution, Volume 40, Issue 8, msad175. https://doi.org/10.1093/molbev/msad175
  6. https://www.montereybayaquarium.org/animals/animals-a-to-z/japanese-spider-crab
  7. Guinot et al. (2022). Formal re-establishment of Macrocheiridae Dana, 1851 (Decapoda: Brachyura: Majoidea) for the giant spider crab Macrocheira kaempferi (Temminck, 1836) based on a reappraisal of morphological and genetic characters. Journal of Crustacean Biology, Volume 42, Issue 2, ruac022. https://doi.org/10.1093/jcbiol/ruac022
  8. https://animaldiversity.org/accounts/Macrocheira_kaempferi/
  9. Neufeld & Palmer (2008). Precisely proportioned: intertidal barnacles alter penis form to suit coastal wave action. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 275(1638), 1081–1087. https://doi.org/10.1098/rspb.2007.1760
  10. Cash et al. (2024). Morphological variation of the cirri and penis in the hermaphroditic sea-turtle barnacle Chelonibia testudinaria (Linnaeus, 1758) (Cirripedia: Balanomorpha: Chelonibiidae), Journal of Crustacean Biology, Volume 44, Issue 2, ruae016. https://doi.org/10.1093/jcbiol/ruae016
  11. Hoch et al. (2016). Ecology and Evolution of Phenotypic Plasticity in the Penis and Cirri of Barnacles. Integrative and Comparative Biology, Volume 56, Issue 4, Pages 728–740. https://doi.org/10.1093/icb/icw006
  12. Ashrafi & Hultgren (2023). Eusociality unveiled: discovery and documentation of two new eusocial shrimp species (Caridea: Alpheidae) from the Western Indian Ocean. Arthropod Systematics & Phylogeney 81: 1103-1120. https://doi.org/10.3897/asp.81.e111799
  13. Schwentner et al. (2017). A Phylogenomic Solution to the Origin of Insects by Resolving Crustacean-Hexapod Relationships. Current Biology, Volume 27, Issue 12, P1818-1824.E5. https://doi.org/10.1016/j.cub.2017.05.040
  14. Edgecombe et al. (2023). The early Cambrian Kylinxia zhangi and evolution of the arthropod head. Current Biology, Volume 33, Issue 18, P4006-4013.E2. https://doi.org/10.1016/j.cub.2023.08.022
  15. Tomoyasu, Y. (2021). What crustaceans can tell us about the evolution of insect wings and other morphologically novel structures. Current Opinion in Genetics & Development, 69, 48–55. https://doi.org/10.1016/j.gde.2021.02.008
  16. Tang et al. (2024). Maritime midge radiations in the Pacific Ocean (Diptera: Chironomidae). Systematic Entomology, Volume 48, Issue 1, Pages 111-126. https://doi.org/10.1111/syen.12565
  17. https://www.beachexplorer.org/en/species/clunio-marinus/description
  18. Leonardi et al. (2021). "How Did Seal Lice Turn into the Only Truly Marine Insects?" Insects, 13(1), 46. https://doi.org/10.3390/insects13010046
  19. Hirzmann et al. (2021). The seal louse (Echinophthirius horridus) in the Dutch Wadden Sea: investigation of vector-borne pathogens. Parasites Vectors 14, 96. https://doi.org/10.1186/s13071-021-04586-9
  20. Asano et al. (2023). Eco-evolutionary implications for a possible contribution of cuticle hardening system in insect evolution and terrestrialisation. Physiological Entomology: How Insects Work - Linking Genotype to Phenotype, Volume48, Issue2-3, Pages 55-60. https://doi.org/10.1111/phen.12406
  21. https://decapoda.nhm.org/outreach/InsectCrustaceaNHM.pdf