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Quais parasitas controlam o comportamento de hospedeiros?

21:32:00 ,

- Atualizado no dia 27 de fevereiro de 2024 -


          Vários parasitas evoluíram estratégias para explorar o comportamento do hospedeiro para uma transmissão de sucesso (1). Talvez os casos mais conhecidos pelo público envolvem fungos, e podemos citar a manipulação de formigas-carpinteiras por fungos do gênero Ophiocordyceps. Formigas infectadas pelo fungo sobem como "zumbis" até pontos altos na vegetação e ali se prendem ao morder uma folha com suas mandíbulas; o fungo então mata a formiga, cresce uma protuberante estrutura reprodutiva para fora do inseto (Fig.1) e libera seus esporos infecciosos que caem sobre outras formigas no solo (Ref.1). Outro exemplo mais sinistro é um fungo que infecta moscas, do gênero Entomophthora, o qual transforma fêmeas em "zumbis" e os machos em necrófilos (2).

 

Figura 1. "Formiga-zumbi". Na foto, uma formiga morta da espécie Camponotus atriceps e o fungo Ophiocordyceps unilateralis crescendo a partir da sua cabeça. O fungo manipulou a formiga no sentido de morder a folha de uma planta. Foto: David Hughes/Ref.2

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(1) Essa estratégia reprodutiva é um conceito conhecido como 'extensão de fenótipo', primeiro concebido pelo biólogo evolutivo Richard Dawkins em 1982. Esse conceito descreve que o comportamento que nós observamos nos animais não é devido somente à expressão dos seus genes, mas também devido aos parasitas que infectam esses animais. Nesse contexto, o comportamento é um fenótipo estendido do parasita.

(2) Leitura recomendada: Cientistas descrevem fungo que transforma moscas fêmeas em zumbis e machos em necrófilos

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          Mas além de fungos, outros micro- e macroparasitas também induzem notáveis e complexas mudanças comportamentais nos seus hospedeiros com o objetivo de maximizar a transmissão e aumentar a chance de um ciclo de vida completo. Muitos parasitas de diversos clados "manipulam" ou elicitam comportamentos anômalos ao seu favor, e talvez os exemplos mais notáveis sejam representados por vespas e vermes. 

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   GAFANHOTO "SUICIDA"

          O filo Nematomorpha consiste de vermes pertencentes a espécies marinhas (!) e de água doce. Os vermes de água doce possuem ciclos de vida complexos, os quais incluem múltiplos hospedeiros e uma fase aquática de vida livre. Surpreendentemente, enquanto as larvas desses parasitas possuem apenas ~60-100 μm de comprimento, os adultos podem alcançar crescer até >2 metros em algumas espécies durante o desenvolvimento dentro do hospedeiro! E ainda mais impressionante: durante parasitismo de hospedeiros terrestres (ex.: gafanhotos, besouros e baratas), esses vermes alteram o comportamento desses insetos de modo a forçá-los a entrar na água... um aparente suicídio! Sim, porque os insetos terrestres infectados não sabem nadar e acabam se afogando, mas isso não importa para o verme, porque é exatamente o que ele quer: para completar seu ciclo de vida, o adulto precisa entrar em um ambiente aquático (!). Enquanto o hospedeiro está se afogando, o verme adulto emerge do seu abdômen através do ânus ou outra região próxima para se acasalar ou - em algumas espécies - se reproduzir via partenogênese. 

 

Figura 2. Um típico "nó" contendo vários indivíduos adultos da espécie Gordius robustus, um representante do filo Nematomorpha. Esses parasitas são extremamente alongados e cilíndricos, tipicamente muito maiores em comprimento do que seus hospedeiros terrestres e frequentemente excedendo 20 cm de extensão. Com um diâmetro corporal geralmente inferior a 1 milímetro, os vermes nematomorfos exibem uma coloração marrom claro ou avermelhada. Os vermes adultos não se alimentam, gastando a energia acumulada do seu desenvolvimento no hospedeiro para fins reprodutivos. Bolek et al., 2015


          Após entrada na água e acasalamento, os vermes fêmeas podem depositar milhões de ovos, dos quais as larvas que eclodem são consumidas por praticamente qualquer animal aquático presente: insetos, crustáceos e até mesmo vertebrados. Após o consumo, as larvas usam aparelhos bucais especializados para mover através dos tecidos do hospedeiro intermediário, onde eventualmente se transformam em cistos. Invertebrados aquáticos que saem da água contribuem para o ciclo de vida desses vermes, à medida que são consumidos por hospedeiros terrestres definitivos - os quais futuramente serão fatalmente manipulados para que o verme possa voltar à água. É interessante notar que a saída do verme durante o afogamento do hospedeiro não necessariamente é letal para esse último; caso o inseto hospedeiro consiga escapar ou ser removido da água após a saída do verme, muitas vezes ele continuará vivo e aparentemente saudável, e não mais exibindo o comportamento "suicida" (Ref.5).

 

Figura 3. Representação esquemática do ciclo de vida de um verme nematomorfo no ambiente natural: (a) invertebrados infectados são manipulados por nematomorfos adultos vivendo nos espaços entre tecidos do hospedeiro, induzindo este a pular em corpos de água; (b) vermes adultos escapam dos hospedeiros se afogando, encontram um parceiro e se acasalam para a produção de ovos; (c) ao longo de 7-14 dias os ovos dão emergência a larvas semi-sésseis; (d) as larvas encistam dentro de estágios aquáticos imaturos de insetos como efemerópteros; (e) cistos sobrevivem à metamorfose do hospedeiro intermediário, e permanecem viáveis mesmo quando o inseto parasitado morre; quando o inseto parasitado é comido por um predador ou quando a carcaça desse inseto é consumida por um carniceiro (ex.: gafanhoto), cistos são transmitidos para o hospedeiro definitivo, onde eventualmente se transformam em adultos, fechando o cilo. O verme demora 30-60 segundos para sair do hospedeiro após entrada deste na água. O ciclo de vida completo dura cerca de 4-8 semanas dependendo da espécie. Strona, G., 2017

Figura 4. Uma fêmea de grilo da espécie Gryllus firmus submergida em água por 30 segundos, do qual vários vermes nematomorfos da espécie Paragordius varius podem ser observados saindo do seu abdômen. O grilo foi exposto a múltiplos cistos do verme em laboratório. Parte significativa dos hospedeiros terrestres podem ser infectados com múltiplos vermes. Bolek et al., 2015

 

Figura 5. Um nematomorfo emergindo de uma barata (espécie Celatoblatta quinquemaculata), na Nova Zelândia. Doherty et al., 2022

           São ainda incertos os exatos mecanismos comportamentais que aumentam a propensão do inseto hospedeiro de entrar na água. Evidências experimentais rejeitam que os insetos infectados ativamente busquem uma fonte de água para entrar (Ref.7). Ao invés disso, os insetos exibem uma movimentação errática e anômala (ex.: longe do habitat natural) que aumenta as chances de encontro com fontes abundantes de água. Quando chegam perto da água, ao invés de evitá-la como insetos normais geralmente fazem, grande parte dos indivíduos infectados ativamente pulam ou entram sem receio com uma probabilidade 20 vezes maior do que aqueles não-infectados (Ref.8). Parece existir também uma relação entre potencial de fecundidade do verme (estágio de desenvolvimento) e a manifestação de comportamento "suicida" no hospedeiro (Ref.9). Um estudo de 2011 trouxe evidência experimental sugerindo que o verme modifica respostas comportamentais à luz no hospedeiro (ex.: o inseto fica atraído com o reflexo da lua na água) (Ref.4), mas alguma manifestação de hidrofilia não é descartada.

          Em relação ao mecanismo neuronal responsável por esses estranhos comportamentos do hospedeiro, estudos têm indicado que vários proteínas no cérebro de insetos infectados por esses vermes são expressas de forma diferenciada em relação a insetos sem os parasitas (Ref.10). Por exemplo, o verme Nemobius sylvestris produz moléculas da família Wnt que podem agir diretamente no sistema nervoso central de grilos hospedeiros, estes os quais expressam de forma anômala proteínas especificamente ligadas a neurogênese, ritmo circadiano e atividade de neurotransmissores (Ref.11). 

            Evidência mais recente, associada à relação de parasitismo entre vermes nematomorfos e mantídeos (louva-a-deus), aponta que várias proteínas usadas pelos vermes parasitas para a manipulação comportamental foram obtidas via mecanismo de transferência horizontal de genes a partir dos insetos hospedeiros (Ref.40). 

          Relevante também apontar que vermes nematoides da família Mermithidae também evoluíram de forma convergente a habilidade de mudar o comportamento de hospedeiros terrestres (ex.: tesourinhas) no sentido de forçá-los a entrar na água e possuem um ciclo de vida similar aos vermes do filo Nematomorpha, apesar da ausência de hospedeiros aquáticos intermediários. Um estudo publicado em 2019 demonstrou o fenômeno entre uma tesourinha da espécie Forficula auricularia e um verme nematoide da espécie Mermis nigrescens (Ref.12), corroborando reportes prévios na literatura acadêmica e observações anedóticas durante trabalhos de campo. 

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(!) O gênero Nectonema é o único clado de vermes nematomorfos encontrado em ambientes marinhos, e cujas espécies parasitam crustáceos (Ref.13). Um estudo de 2021 também reportou uma espécie (Gordius terrestris) que aparentemente possui todo o ciclo de vida no ambiente terrestre, em solos molhados (Ref.14).

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   BARATA "ZUMBI"

          Enquanto que as baratas são o terror de muitos humanos, a barata-Americana (Periplaneta americana) enfrenta um terror ainda maior com um dos seus predadores naturais: a vespa solitária da espécie Ampulex compressa (Fig.6). Ao encontrar uma barata, a vespa inicialmente a ferroa diretamente no gânglio protorácico, com o veneno injetado causando paralisia transiente das pernas protorácicos por aproximadamente 5 minutos. Com a barata nessa posição submissa, a vespa então aproveita para dar uma ferroada precisa na cabeça da vítima, atingindo o cérebro e o gânglio subesofágico (Fig.7), e induzindo um vigoroso comportamento de limpeza corporal na barata que dura aproximadamente 20-30 minutos. Após esse estranho "banho" frenético, a barata cai em um estado de hipocinesia, caracterizado por perda de respostas de fuga e movimentação espontânea (!). Nesse estado "zumbi", a vespa quebra as duas antenas da barata, bebe o fluído hemolinfático expelido, depois pega sua vítima por uma das antenas e a conduz para um buraco - como se fosse um cão bem domado sendo conduzido pela coleira (Fig.8). 

Figura 6. Vespa da espécie Ampulex compressa, popularmente conhecida como Vespa-Joia.

 

 Figura 7. Comportamento de ferroada da vespa A. compressa. A vespa primeiro ferroa a barata no tórax (A) e, depois, na cabeça (B). A foto em A foi tirada da superfície ventral da barata através de uma janela de vidro no aquário. Após a larva consumir os tecidos e fluídos internos da barata, (C) uma vespa adulta emerge. Libersat, F., 2003

Figura 8. Vespa-joia no processo de conduzir uma barata submissa para o "buraco da morte". O veneno elimina comportamento aversivo e nocifensivo na barata, ao impedir processamento de estímulos nocivos no sistema nervoso central, no centro de comando de locomoção chamado de complexo central (Ref.16). É o único exemplo conhecido de animal peçonhento que modula o centro nociceptivo no hospedeiro/presa para o benefício da sua prole (Ref.17). Foto: Lilian Tornazelli/BioFaces

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(!) Interessante notar que vários outros comportamentos da barata são também preservados, como nado, ingestão de alimentos e líquidos, voo, entre outros. Por exemplo, se submergida ou colocada em um túnel de vento, a barata "zumbi" irá nadar e voar. Além disso, o estado de hipocinesia é reversível: se deixada isolada após a ferroada na cabeça, as respostas de escape e movimentação espontânea retornam dentro de 5-7 dias.

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           No buraco (ou abrigo), a vespa deposita um único ovo sobre a perna mesotorácica da barata "zumbi" e fecha a entrada do buraco com detritos. Após eclodir do ovo dentro de 3 dias, a larva da vespa entra na cavidade corporal da barata e se alimenta dos seus órgãos internos e da hemolinfa - com o hospedeiro ainda vivo mas sem reação de defesa - durante os ~8 dias subsequentes até a pupação (aproximadamente coincidindo com o tempo de efeito do veneno "zumbificante"), mas garante uma refeição fresca e segura ao longo desse período (Fig.9). A larva acaba matando a barata no processo. Uma vespa adulta então emerge de dentro do exoesqueleto vazio da barata um mês depois.


Figura 9. Desenvolvimento da larva de A. compressa: (A) Um único ovo (seta) é depositado sobre a barata. (B) O ovo é grudado no meio da coxa, local que não é alcançado pela barata. (C) A larva eclode em até 2-3 dias. (D) A larva abre um buraco na coxa da barata e se alimenta da hemolinfa, e cerca de 6 dias após o ovo ser depositado, a larva está pronta para penetrar no hospedeiro. (E) A larva consome os órgãos internos da barata, a qual morre nesse estágio. A pupa resultante preenche a maior parte do abdômen da barata. (F) Cerca de 4-5 semanas depois, uma vespa madura emerge do abdômen da barata. Gal et al., 2005

          O veneno dessa vespa é composto de vários peptídeos (~264 proteínas no "venoma"), incluindo dopamina, enzimas endógenas do cérebro hospedeiro e um grupo de toxinas conhecidas como ampulexinas, e é responsável por todos as mudanças metabólicas e comportamentais da barata hospedeira (Ref.19-20). O coquetel de toxinas e proteínas parece interferir com vários processos sinápticos no sistema nervoso central da barata, incluindo sinais de transdução associados com plasticidade sináptica, e também ativa receptores específicos de dopamina (Ref.21-22). Porém, é ainda motivo de debate o propósito - caso exista um (ex.: pode ser simples efeito colateral da intoxicação) - do comportamento frenético e sustentado de limpeza corporal inicialmente induzido pela ferroada na cabeça. Existem duas principais hipóteses:

- Hipótese da Localização da Presa: com os movimentos frenéticos e de longa duração da barata, a vespa consegue localizá-la mais facilmente após se afastar para cavar o buraco usado para esconder o hospedeiro "zumbificado" e a larva em desenvolvimento. Porém, um estudo experimental publicado em 2020 no periódico Ethology (Ref.23) falhou em encontrar evidência suportando essa hipótese.

- Hipótese da Esterilização: o comportamento de limpeza pode remover patógenos em excesso que poderiam ameaçar o ovo e a larva se desenvolvendo sobre a barata. Porém, um estudo experimental publicado em 2021 no periódico Biologia (Ref.24) não encontrou diferença no nível de bactérias no corpo de baratas pós-limpeza frenética em relação a um grupo de controle, e mostrou que a limpeza era mais efetiva em áreas onde a vespa comumente não deposita o ovo; por outro lado, o estudo foi bastante limitado em vários aspectos, já que analisou baratas mantidas em laboratório e não no ambiente natural, e não investigou prevalência de outros possíveis patógenos além de bactérias (ex.: fungos e ectoparasitas).

 

Figura 10. (A) Vespa A. compressa ferroando diretamente na cabeça da barata. (B) Micrografia do ferrão (st) é mostrada sobre a visão lateral esquemática da cabeça de uma barata desenhada em escala. O ferrão da vespa é longo o suficiente (~2,5 mm) para alcançar o cérebro (br), o qual está localizado a uma profundidade de 1 a 2 mm na capsula da cabeça (s: gânglio subesofágico). Barra de escala: 0,5 mm. Gal et al., 2005

           Outro mistério é o porquê da vespa metodicamente quebrar ambas as antenas da futura barata hospedeira e depois beber a hemolinfa expelida.

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   ARANHA "SOLIDÁRIA"

          Em mais um caso de manipulação cerebral envolvendo vespas, temos a aranha Plesiometa argyra e a vespa da espécie Hymenoepimecis argyraphaga. A vespa ferroa a aranha - causando paralisia temporária (10-15 minutos) - e gruda um ovo sobre o abdômen da aranha, esta a qual, depois do período de paralisia, volta às suas atividades normais e continua construindo teias normais para a captura de presas nos próximos 7-14 dias (Fig.11). Durante esse período de atividades normais, a larva eclode do ovo e começa a se alimentar da hemolinfa da aranha através de pequenos buracos feitos sobre a cutícula abdominal do aracnídeo. Até aí tudo bem, mas o segundo estágio larval da vespa, na noite que irá matar seu hospedeiro, induz a aranha a construir uma teia com uma arquitetura anômala e única, chamada de "teia de casulo" (Fig.12-13). Após a construção da teia casulo, o terceiro estágio larval mata e consome a aranha. Na noite seguinte, a larva produz um casulo pendurado por uma linha anexada à teia de casulo. A larva, então, entra em fase de pupa por cerca de 4 dias, e, então, emerge como uma vespa adulta após cerca de +7 dias.

 

Figura 11. Teia de um adulto não-parasitado da aranha Plesiometa argyra. Barra de escala: 3,0 cm. Kloss et al., 2000

Figura 12. Típica "teia de casulo" produzida por uma aranha P. argyra parasitada. (3) Visão dorsal; barra de escala: 3,0 cm. (4) Detalhe da estrutura de anexação da teia de casulo; barra de escala: 0,5 cm. (5) Visão lateral; barra de escala: 3,0 cm. Kloss et al., 2000 

Figura 13. Visão dorsal de uma teia de casulo anormalmente elaborada. Barra de escala: 2,5 cm. Kloss et al., 2000

          Aparentemente, a larva da vespa produz substâncias neuromoduladoras "orientando" a aranha a produzir uma arquitetura de teia que fornece suporte ideal para o casulo (Ref.25). É um exemplo muito sofisticado de manipulação comportamental frequentemente citado na literatura acadêmica mas, curiosamente, pouco explorado mais a fundo para o entendimento neural e molecular mais detalhado do processo. Relação muito similar de parasitismo também parece envolver outras espécies de aranhas e de vespas dos gêneros Hymenoepimecis, Cryptachaea e Zatypota (Ref.26-27).

           Relevante apontar que um recente estudo Brasileiro (Ref.39), investigando as modificações comportamentais induzidas pela vespa parasitoide Zatypota alborhombarta (Ichneumonidae) na sua aranha hospedeira, Cryptachaea migrans (Theridiidae), não encontrou maior benefício de sobrevivência das larvas parasitas com as teias modificadas. Isso sugere que as vantagens desse controle comportamental podem variar dependendo dos táxons e pressões ambientais (ex.: predação) envolvidos na relação de parasitismo - talvez um traço ancestral herdado e filogeneticamente conservado via seleção neutra.

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   CARACOL "ZUMBI"

           Outro clássico e curioso exemplo de mudanças fenotípica e comportamental induzidas em um hospedeiro pelo seu parasita é a relação entre caracóis terrestres da família Succineidae - popularmente conhecidos como 'caracóis-de-âmbar' - e vermes trematódeos do gênero Leucochloridium, cujos hospedeiros definitivos são pássaros insetívoros. Vermes adultos grávidos parasitando a cloaca ou a bursa de Fabricius (órgão linfoide periférico na parede posterodorsal da cloaca) dessas aves, de onde liberam ovos no ambiente quando as aves excretam. Quando os caracóis ingerem os ovos, esporocistos multitubulares crescem a partir do hepatopâncreas dentro da cavidade corporal desses moluscos (hospedeiros intermediários). Multiplicação assexuada de cercárias ocorrem nos esporocistos e as cercárias continuam se desenvolvendo para metacercárias encistadas. O estranho e totalmente desenvolvido esporocisto exibe uma atividade rítmica nos pedúnculos oculares - projeções cujas extremidades comportam os olhos do animal -, a uma taxa de 60-80 contrações por minuto (Ref.28) (Fig.13-14). É fortemente inferido que os esporocistos pulsáteis buscam imitar lagartas se movimentando, especialmente devido à notável e variante coloração da estrutura. Nesse sentido, pássaros são atraídos, ingerindo os tentáculos do caracol parasitado junto com os esporocistos e completando o ciclo de vida do verme.


Figura 13. Esporocistos de Leucochloridium pulsando nos pedúnculos/tentáculos de um caracol. Pássaros insetívoros prontamente atacam os tentáculos pulsantes em ambientes controlados, arrancando e engolindo os esporocistos.


Figura 14. Um único esporocisto pulsando em um dos tentáculos de um caracol. 

 

Figura 15. Infecção de um mesmo caracol da espécie Succinea putris com múltiplas espécies de Leucochloridium. Cada espécie possui padrões distintos de coloração. Em (a) temos dois esporocistos de duas espécies nos tentáculos do caracol: L. paradoxum (1) e L. perturbatum (2). Em (b), esporocistos dessas duas espécies (1 e 2) extraídos do caracol. Em (c), esporocistos de três espécies isolados do caracol: L. paradoxum (1), L. perturbatum (2) e L. vogtianum (3). Ataev et al., 2016

    
Figura 16. Verme adulto da espécie Leucochloridium perturbatum. Podemos ver na imagem as ventosas bucal (os) e ventral (vs) - usadas para a fixação na região cloacal do hospedeiro definitivo -, os testículos (t) e o útero (u) - onde os ovos ficam armazenados. Barra de escala: 500 micrômetros (μm). Nakao et al., 2019

          Além do fantástico mimetismo exibido pelos esporocistos visando atrair os pássaros, os parasitas também promovem mudanças comportamentais no caracol no sentido de aumentar a visibilidade do molusco a potenciais hospedeiros definitivos (Ref.29). Em comparação com indivíduos saudáveis, os caracóis parasitados se movem por distâncias maiores, se posicionam em áreas mais expostas e melhor iluminadas, e se situam em partes mais elevadas da vegetação.

          E contrário à crença popular, os esporocistos maduros não precisam ser ingeridos junto com os tentáculos do caracol hospedeiro para completar o ciclo de vida do verme. Esses esporocistos são capazes de romper a parede corporal dos caracóis, escapar do hospedeiro intermediário e continuar pulsando no ambiente por até 1 hora, onde pássaros podem tentar comê-los diretamente - e, de fato, algo observado em ambiente natural (Ref.30). Apesar da perda de um importante suporte nutricional e de um maior alcance móvel no ambiente, essa estratégia de escape do hospedeiro intermediário pode ser benéfica quando existe excesso de esporocistos infectando um mesmo caracol, ou talvez quando o molusco parasitado morre antes de ser ingerido por uma ave. Existe também a situação quando os tentáculos parasitados sofrem ruptura e o esporocisto é expulso (Ref.28). 


   JOANINHA "GUARDA-COSTAS"

          A vespa da espécie Dinocampus coccinellae se reproduz primariamente via partenogênese (!) - são raros os machos observados na natureza - e é notavelmente reconhecida por parasitar mais de 50 espécies de joaninhas (insetos coleópteros da família Coccinellidae) ao redor do mundo, incluindo aqui no Brasil. Assim como outras vespas da família Braconidae, a larva dessa vespa se alimenta do inseto hospedeiro até o desenvolvimento completo, emergindo como adulta pronta para depositar ovos infertilizados em outros hospedeiros. Além do anômalo e amplo espectro de hospedeiros, outro aspecto diferenciado da D. coccinellae é que essa vespa manipula o comportamento do hospedeiro no sentido de garantir a proteção da larva durante o estágio de pupa.

 

Figura 17. Vespa adulta da espécie Dinocampus coccinellae. DOI: 10.1007/s10530-019-02027-4

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(!) Leitura recomendada: Partenogênese: É possível nascimento virgem em humanos?

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            Após eclodir de um ovo depositado sobre uma joaninha alvo (em qualquer estágio de desenvolvimento), a larva da vespa entra dentro do corpo da vítima e começa a se alimentar do hospedeiro sem matá-lo ou causar significativo dano, através de estruturas especializadas chamadas de teratócitos. A D. coccinellae possui uma relação de simbiose com um vírus de RNA chamado DcPV (Vírus de Paralisia da D. coccinellae, na tradução da sigla em inglês). Quando a larva está dentro da joaninha, esse vírus infecta essa última e se replica nas células do gânglio cerebral, mudando o comportamento do hospedeiro e eventualmente paralisando-o - a joaninha exibe um comportamento estático, acompanhado por tremores (Ref.34). A larva então emerge do corpo parcialmente paralisado da joaninha e aproveita a semi-paralisia para construir um casulo entre suas pernas (Fig.18). A joaninha hospedeira passa a servir, nesse contexto, como um "guarda-costas" da larva em metamorfose dentro do casulo. Além da função de "escudo" - incluindo as cores de alerta da joaninha -, o hospedeiro "zumbi" reage violentamente contra potenciais predadores querendo se alimentar da pupa, movimentando energeticamente suas pernas - mas sem sair da sua posição de guarda.

 

Figura 18. Joaninha da espécie Priscibrumus uropygialis sendo parasitada pela vespa D. coccinellae. (A) A vespa deposita um único ovo na joaninha alvo. O vírus DcPV é armazenado no oviduto da vespa fêmea, é replicado na larva da vespa e, então, é transmitido para a joaninha hospedeira; ao invadir o sistema nervoso da joaninha, o vírus causa severa neuropatia e resposta imune antiviral, levando por sua vez aos sintomas de parcial paralisia pouco antes da larva emergir*. (B) No estágio pré-pupal, ~20 dias após a eclosão do ovo, a larva sai do corpo hospedeiro através dos segmentos abdominais da joaninha, sem matá-la. (C) A larva então produz um casulo e este é protegido pela joaninha "zumbificada". Após um período de ~1 semana, uma vespa adulta emerge do casulo. DOI: 10.14411/eje.2018.033


Figura 19 . Vespa fêmea D. coccinellae depositando um ovo na joaninha Coccinella septempunctata. DOI: 10.1146/annurev-ento-120120-111607

Figura 20. (a) Larva de D. coccinellae emergindo da joaninha hospedeira Coleomegilla maculata. (b) Joaninha C. maculata "zumbi" guardando um casulo. No caso da C. maculata, a paralisia parcial ocorre imediatamente após a saída da larva e não antes. DOI: 10.1098/rsbl.2011.0415

           Casulos protegidos por uma joaninha "zumbi" sofrem significativamente menos predação do que casulos deixados sem qualquer proteção externa ou aqueles sob joaninhas mortas (Ref.35).

          Embora o vírus induzindo paralisia na joaninha possa ser eliminado pelo sistema imune quando a vespa adulta deixa o casulo, a maioria dos hospedeiros morrem, provavelmente de fome (Ref.36). Alguns, no entanto, conseguem sobreviver e reganham o comportamento reprodutivo e capacidade de alimentação ao se livrarem da infecção viral, apesar de degradação neuronal residual do ataque viral (Ref.37). Interessante também observar que o tamanho da vespa adulta parece depender do tamanho da joaninha hospedeira, provavelmente um mecanismo de plasticidade fenotípica visando otimizar o aproveitamento de recursos nutricionais (Ref.38).


   OUTROS EXEMPLOS NOTÁVEIS

  •  Hospedeiros parasitados por estranhos insetos da ordem Strepsiptera passam por várias mudanças, incluindo perda de fecundidade e manifestação de comportamentos anômalos. Por exemplo, a espécie Halictoxenos borealis parasita a abelha da espécie Lasioglossum apristum; enquanto as abelhas sem parasitas coletam pólen normalmente das flores, aquelas parasitadas não coletam ou comem pólen e, ao invés disso, exibem um peculiar comportamento que parece ajudar a dispersar as larvas dos parasitas nas flores (a espera de transporte): a abelha fica contorcendo seu abdômen, pressionando-o contra as flores! Para mais informações sobre esses parasitas, acesse: Qual é o parasita que cresce dentro do abdômen de abelhas e de vespas?
  • O protozoário Toxoplasma gondii provoca mudanças comportamentais em ratos e camundongos, aparentemente no sentido de reduzir o medo e a aversão desses roedores em relação a um dos seus principais predadores naturais, gatos. Essas mudanças comportamentais facilitam a predação e aumentam a chance do protozoário parasita de infectar seu hospedeiro definitivo (felinos). Existem também evidências limitadas de mudanças comportamentais em humanos infectados pelo T. gondii - estima-se que, a nível global, quase 1 a cada 3 pessoas são infectados por esse protozoário. Para mais informações, acesse: O que é Toxoplasmose Congênita?


 REFERÊNCIAS CIENTÍFICAS

  1. Bekker et al. (2021). Getting lost: the fungal hijacking of ant foraging behaviour in space and time. Animal Behaviour, Volume 181, Pages 165-184. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2021.09.003
  2. Hughes & Libersat (2019). Parasite manipulation of host behavior. Current Biology, Volume 29, Issue 2, 21 January 2019, Pages R45-R47. https://doi.org/10.1016/j.cub.2018.12.001
  3. Kriska, G. (2022). Horsehair Worms: Nematomorpha; Roundworms: Nematoda. In: Freshwater Invertebrates in Central Europe. Springer, pp. 83-85.
  4. Ponton et al. (2011). Water-seeking behavior in worm-infected crickets and reversibility of parasitic manipulation, Behavioral Ecology, Volume 22, Issue 2, Pages 392–400. https://doi.org/10.1093/beheco/arq215
  5. Strona, G. (2017). "Why do nematomorphs leave their hosts?" International Journal for Parasitology: Parasites and Wildlife; 6(3): 226–228. https://doi.org/10.1016%2Fj.ijppaw.2017.07.004
  6. Doherty et al. (2022). Infection patterns and new definitive host records for New Zealand gordiid hairworms (phylum Nematomorpha). Parasitology International, Volume 90, 102598. https://doi.org/10.1016/j.parint.2022.102598
  7. Thomas et al. (2002). "Do hairworms (Nematomorpha) manipulate the water seeking behaviour of their terrestrial hosts?" Journal of Evolutionary Biology, Volume 15, Issue 3, Pages 356-361. https://doi.org/10.1046/j.1420-9101.2002.00410.x
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