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Cuidado adotivo por machos e fêmeas é um fenômeno exclusivo de humanos?

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Figura 1. Bonobo fêmea, Marie, amamentando sua filha adotiva, Flora, esta a qual pertencia a outro grupo social. Ao lado esquerdo, os dois filhotes biológicos de Marie, Marina e Margaux. Ref.2

 - Atualizado no dia 11 de maio de 2024 -


          Em mamíferos, adoção (o ato de cuidar do filhote de outra fêmea ou de outro macho como seu próprio filhote até o desmame) é uma forma extrema de cuidado aloparental e é frequentemente citada como um exemplo de potencial altruísmo, tipicamente sendo observada quando a mãe biológica morre. Adoção pode aumentar a chance de sobrevivência do filhote órfão e é reportada em pelo menos 120 espécies do clado Mammalia, incluindo marsupiais, musaranhos, primatas, roedores, felinos, canídeos, ungulados, elefantes, cetáceos, hiracoides e morcegos (Ref.1). 

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           Geralmente a adoção ocorre entre indivíduos próximo-relacionados [parentesco] ou de um mesmo grupo social, mas também existem casos onde a adoção pode envolver indivíduos sem próxima relação genética ou social (Ref.2). Em humanos modernos (Homo sapiens), a adoção de crianças com ou sem parentesco é bem descrita em sociedades tanto tradicionais quanto industriais e modernas. Como os filhotes de mamíferos precisam ser alimentados, transportados e protegidos por um longo período de tempo, a adoção se torna um fenômeno bastante custoso e, à primeira vista, um enigma evolucionário: por que investir tanto em algo que não transmitirá sua carga genética para as próximas gerações? Mesmo com esse aparente paradoxo, processos adotivos são regularmente observados entre espécies diversas e potenciais explicações incluem:

- Seleção de parentesco, um mecanismo evolutivo que favorece o sucesso reprodutivo de indivíduos às custas do sacrifício ou esforços de parentes além dos progenitores. Isso induz os organismos a defender a prole dos parentes mais próximos (com os quais compartilham parte da dotação genética, pela primeira lei de Mendel), além da própria, com a finalidade de maximizar a chamada aptidão inclusiva. Genes compartilhados entre os membros com parentesco são passados para as próximas gerações através dos descendentes de parentes. Nesse cenário, temos aplicada a famosa Regra de Halmiton: a seleção de parentesco faz com que os genes aumentem em frequência quando a relação genética de um receptor com um ator multiplicado pelo benefício para o receptor é maior que o custo reprodutivo para o ator. Como resultado, fornecimento de assistência de alto custo para outro indivíduo é provável apenas quando os dois indivíduos possuem parentesco. A regra de Halmiton para adoção parece ser particularmente consistente em animais não-sociais (Ref.5).

- Altruísmo recíproco, comportamento onde um organismo gasta seus recursos de forma temporária enquanto aumenta as chances de sobrevivência de outro organismo, com a expectativa de receber o mesmo auxílio futuro do beneficiário. Ligação social pré-existente (herança de laços sociais) e ganho de um futuro aliado social também podem ser fatores importantes nesse mesmo sentido. Por exemplo, seguindo a perda da mãe, chimpanzés órfãos preferencialmente se associam com laços sociais pré-existentes, os quais são tipicamente mais fortes entre irmãos (Ref.6). Existe limitada evidência que adoção de filhotes sem parentesco entre morcegos envolve também histórico social pré-existente (Ref.1). Por fim, uma mãe adotiva pode aumentar seu status social e reputação dentro do grupo ao adquirir um novo aliado [órfão]. Guepardos (Acinonyx jubatus) fêmeas (e mães) têm sido reportados de adotar machos órfãos para formar grandes coalizões e melhor proteger territórios (Ref.10).

 - "Aprendizado materno", onde cuidar da prole de outras fêmeas aumenta a habilidade materna da fêmea que realizou o ato de adoção. Isso pode aumentar as chances de sobrevivência da prole futura dessa fêmea com a experiência adquirida.

            Entre mamíferos, o ato de adoção é geralmente feito por fêmeas, mas cuidado aloparental dessa natureza pode ser também fornecido por machos, e isso inclui primatas como os macacos-Japoneses (Macaca fuscata), macacos-de-boina (Macaca radiata), macaco-rhesus (Macaca mulatta) e chimpanzés-comuns (Pan troglodytes). Em um estudo de 2010, pesquisadores analisaram chimpanzés no Parque Nacional de Taï, em uma floresta da Costa do Marfim, e observaram 18 casos de adoção, metade deles realizados por adultos machos e com apenas um dos pais adotivos provando ser o pai biológico (Ref.7). Os pais adotivos em Taï alimentavam e carregavam os filhotes adotados nas costas por vários meses (Fig.2), e tais relações adotivas podiam durar por anos. Em macacos da espécie M. radiata, adoção é feita por adultos machos, adultos e sub-adultos fêmeas e por juvenis de ambos os sexos (Ref.8). Machos que adotam prole de outros machos podem ganhar também uma vantagem específica: aumento de interação com as mães (e consequente maior chance de acasalamento com essas fêmeas).

Figura 2. Chimpanzé adulto macho, Porthos, com sua filha adotada, Gia. Gia não possui relação genética próxima com Porthos. Em (A), Porthos quebrando e compartilhando sementes com Gia. Em (B), Porthos carregando Gia nas suas costas. Ref.7

          Em alguns casos, incluindo entre humanos, adoção não pode ser explicada puramente por benefícios que a mãe adotiva ou o pai adotivo recebem, e pode ser motivada por real altruísmo, fatores emocionais ou função reprodutiva desorientada. Nesse último caso, podemos ter programação biológica para o cuidado de filhotes ou simples atração por filhotes muito novos favorecendo o ato de adoção. Isso é particularmente relevante em primatas não-humanos que adotam filhotes sem parentesco, fora de um grupo social e sem um histórico prévio de laços sociais. Por exemplo, bonobos (Pan paniscus) podem adotar filhotes fora do grupo social motivados por traços evolucionários característicos e adaptativos dessa espécie, como forte atração por filhotes e alta tolerância a indivíduos de outros grupos sociais (Ref.9). Fêmeas nulíparas (que nunca deram à luz) ou adultas inférteis podem ser mais suscetíveis à adoção nesse contexto. 

          Um estudo recente publicado no periódico PNAS (Ref.13) trouxe forte evidência suportando adoção sexualmente selecionada em aves da espécie Forpus passerinus, popularmente conhecida como periquito-santo (Fig.3). Essa espécie é monogâmica - formando pares altamente estáveis e de longo prazo entre machos e fêmeas - e exibe intensa competição por cavidades de ninhos e parceiros sexuais. O estudo analisou 346 ninhos de periquitos-santos na Venezuela ao longo de 27 anos. Infanticídios - abate de ovos e filhotes por indivíduos da mesma espécie - ocorreram em 256 ninhos em dois contextos distintos: para forçar a desocupação do ninho (69% dos casos) ou quando um parceiro morria e outro macho ou fêmea ocupava o lugar (31% dos casos). De qualquer forma, 48% dos novos parceiros de ambos os sexos adotavam os filhotes de uma ave viúva, e 23% de outros "padrastos" (novos parceiros machos) exibiram tanto infanticídio quanto adoção com cuidado de longo prazo.

Figura 3. Periquitos-santos são papagaios (Psittacidae) socialmente monogâmicos e de pequeno porte (25 a 30 g). Habitam savanas tropicais e se alimentam primariamente de sementes dispersadas ao longo de grandes áreas. Fazem ninhos em cavidades que são vigorosamente defendidas e frequentemente escassas. Adultos machos são bem mais comuns do que fêmeas, devido à maior taxa de mortalidade juvenil dessas últimas. Ref.13

          Os periquitos-santos padrastos observados no estudo eram frequentemente machos jovens que subsequentemente acasalavam com as fêmeas viúvas e alcançavam de forma precoce seus primeiros filhotes em relação aos competidores - com vantagem inicial para os infanticidas. Mas o mais interessante é que adoção e infanticídio mostraram conferir benefícios reprodutivos similares aos padrastos a longo prazo - número similar de novos filhotes ao longo da vida. Ou seja, adoção também é sexualmente selecionada nessas aves. É provável que a adoção fortalece a ligação entre padrasto e fêmea viúva (1), causando mais oportunidades de acasalamento no relacionamento monogâmico de longo prazo (Ref.14). 

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(1) Novos parceiros de ambos os sexos entravam nos ninhos para alimentar diretamente os filhotes das aves viúvas e os padrastos regurgitavam sementes para suas parceiras viúvas próximo do ninho, que então desciam para alimentar os seus filhotes. Os pais adotivos frequentemente afugentavam outros machos e pares que tentavam agressivamente tomar o ninho ou cortejar a ave viúva, investindo ativamente no cuidado dos ovos e filhotes. Cuidado parental durava significativamente mais com padrastos do que com madrastas. Porém, ovos eram sempre abandonados quando a fêmea (mãe) morria, por que as madrastas se recusavam a incubá-los e machos não realizam incubação.

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          Geralmente quando um macho ou uma fêmea de mamífero ou ave adquirem um parceiro preexistente de longo prazo, ou um indivíduo entra em um novo grupo social com filhotes sem parentesco próximo e vulneráveis, os "intrusos" precisam escolher entre praticar infanticídio via agressão direta ou negligência, e adotar ou aceitar os filhotes através de diferentes estratégias comportamentais: desde simples tolerância até investimento parental ativo. Infanticídio por machos em mamíferos ou por ambos os sexos em aves com cuidado biparental (>80% das espécies aviárias) pode ser explicado por eliminação de "DNA concorrente" nas próximas gerações ou seleção sexual via três mecanismos: 

- uma estratégia para encurtar o tempo para a próxima tentativa de reprodução (ao interromper processos fisiológicos e comportamentais que impedem retorno da fertilidade, como lactação);

- monopolização do acesso a parceiros sexuais ao proteger o status de dominância em mamíferos com hierarquias sociais;

- e disputa por locais ou territórios adequados para reprodução (ex.: cavidades ou buracos para ninhos).

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> Válido apontar que existem outras hipóteses alternativas que buscam explicar o infanticídio em diferentes contextos e espécies. Por exemplo, pode ser também um comportamento não-adaptativo fruto de alta agressividade envolvida em competição entre machos. Para uma revisão completa sobre o tema, acesse a Ref.15.

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          Nesse contexto, infanticídio é geralmente favorecido em aves e mamíferos, porém adoção também pode ocorrer. Aliás, entre aves com cuidado biparental, adoção parece ser mais comum do que o infanticídio. Enquanto monogamia em primatas é pensada de ser uma resposta ao risco de infanticídio, pelo menos em periquitos-santos monogamia de longo prazo favorece tanto infanticídio quanto adoção. 

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          Em casos extremamente raros no meio selvagem, pode existir adoção voluntária (!) entre espécies distintas. Esse tipo de evento já foi observado entre primatas (espécies Callithrix jacchus e Cebus libidinosus) e entre cetáceos (Tursiops truncatus e Peponocephala electra) e entre felinos. Nesse último caso, um curioso relato foi reportado em 2020 no periódico Ecosphere (Ref.10), onde uma leoa Asiática (Panthera leo persica) adulta adotou um filhote pertencente a uma espécie simpátrica e competidora: um leopardo da subespécie Panthera pardus fusca. O inesperado e bizarro evento ocorreu nas florestas de Gujarat, na Índia, e o filhote órfão era um leopardo macho de ~2 meses de idade (Fig.3). A leoa adotiva amamentava o leopardo, alimentava-o com presas caçadas e os outros filhotes da leoa brincavam com o filhote adotado. O cuidado aloparental durou por ~45 dias, terminado com a morte aparentemente natural do filhote de leopardo (associada com uma hérnia femoral congênita).

Figura 3. Leões e leopardos são espécies altamente competitivas e agressivas entre si. Mesmo assim, uma leoa Asiática adotou um filhote de leopardo, possivelmente abandonado pela mãe (rejeitado por causa da doença genética). Em (A), o filhote de leopardo com sua família adotiva (leoa e seus filhotes). Em (B), a coloração azulada nos olhos do filhote adotado indica sua idade muito jovem (~2 meses). (Foto: Dheeraj Mittal). Ref.10


          E embora apenas mamíferos e aves foram citados, eventos de adoção ou similares têm sido reportados em animais diversos, incluindo artrópodes. Por exemplo, o gênero Cryptocercus - considerado um grupo-irmão em relação aos cupins (2) - engloba espécies sub-sociais de baratas ovíparas e socialmente monogâmicas, com pares de machos e fêmeas que cuidam juntos dos filhotes (cuidado biparental). Fêmeas desse gênero são socialmente mas não geneticamente monogâmicas, e frequentemente são fertilizadas por outros machos fora dos pares. Mesmo com parte significativa dos filhotes não sendo do macho do casal, esse ajuda a cuidar de todos os filhotes gerados pela companheira fêmea (Ref.11). Outro caso interessante é o da aranha da espécie Manogea porracea, cujos machos exibem comportamento paternal e cuidam de quaisquer filhotes ou ovos encontrados em teias características da espécie. Para mais informações: Comportamento paternal inédito entre aranhas é descrito em espécie existente no Brasil. 

Figura 4. Na foto, barata da espécie Cryptocercus punctulatus. Assim como muitos cupins, as baratas do gênero Cryptocercus se alimentam de madeira (no caso, madeira apodrecida).


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(!) Válido lembrar que existem casos de parasitismo onde certas espécies de animais forçam a "adoção" de filhotes por indivíduos de outras espécies. Um caso clássico é o parasitismo de ninho, onde aves de uma espécie colocam seus ovos nos ninhos de outras espécies para aliviar o custo de nutrir e proteger os futuros filhotes. Para mais informações: Ovos parasitas de Cucos-Africanos podem enganar facilmente humanos, mas não os Drongos 

(2) Cupins fazem parte da ordem Blattodea, ou seja, são também baratas e as únicas baratas eusociais conhecidas. Para mais informações: Existem baratas coloridas?

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REFERÊNCIAS

  1. Razik et al. (2021). Non-kin adoption in the common vampire bat. Royal Society Open Science, Volume 8, Issue 2. https://doi.org/10.1098/rsos.201927
  2. Tokuyama et al. (2021) Two wild female bonobos adopted infants from a different social group at Wamba. Sci Rep 11, 4967. https://doi.org/10.1038/s41598-021-83667-2
  3. Chaves et al. (2020). Successful adoption of an orphan infant in a wild group of brown howler monkeys. Primates 61, 301–307. https://doi.org/10.1007/s10329-019-00785-2
  4. https://www.sciencedirect.com/topics/agricultural-and-biological-sciences/kin-selection
  5. Gorrell et al. (2010). Adopting kin enhances inclusive fitness in asocial red squirrels. Nature Communications 1, 22. https://doi.org/10.1038/ncomms1022
  6. Hobaiter et al. (2014). ‘Adoption’ by Maternal Siblings in Wild Chimpanzees. PLoS ONE 9(8): e103777. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0103777
  7. Boesch et al. (2010). Altruism in Forest Chimpanzees: The Case of Adoption. PLoS ONE, 5(1): e8901. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0008901
  8. Anand et al. (2022). Infant adoptions in wild bonnet macaques (Macaca radiata). Primates 63, 627–635. https://doi.org/10.1007/s10329-022-01017-w
  9. Tokuyama et al. (2021). Two wild female bonobos adopted infants from a different social group at Wamba. Sci Rep 11, 4967. https://doi.org/10.1038/s41598-021-83667-2
  10. Chakrabarti et al. (2020). Spots and manes: the curious case of foster care between two competing felids. Volume 11, Issue 2, e03047. https://doi.org/10.1002/ecs2.3047
  11. Maekawa et al. (2021). Extra-pair paternity in the wood-feeding cockroach Cryptocercus punctulatus Scudder: Social but not genetic monogamy. Molecular Ecology, Volume 30, Issue 24, Pages 6743-6758. https://doi.org/10.1111/mec.16185
  12. Guo et al. (2022). Allomaternal care and ‘adoption’ in an edge-of-range population of Taihangshan macaques in Northern China, Current Zoology, Volume 69, Issue 2, April 2023, Pages 215–218. https://doi.org/10.1093/cz/zoac027
  13. Beissinger & Berg (2024). Eviction-driven infanticide and sexually selected adoption and infanticide in a neotropical parrot. PNAS, 121 (20) e2317305121. https://doi.org/10.1073/pnas.23173051
  14. https://www.science.org/content/article/new-animal-dads-often-kill-their-stepchildren-these-parrots-adopt-them-instead
  15. Palombit, R. A. (2015). Infanticide as Sexual Conflict: Coevolution of Male Strategies and Female Counterstrategies. Cold Spring Harbor Perspectives in Biology, 7(6): a017640. https://doi.org/10.1101%2Fcshperspect.a017640