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Asas de morcegos funcionam como um segundo "pulmão"?

Figura 1. Morcego da espécie Epomophorus wahlbergi. 

           Respiração cutânea nos vertebrados é uma habilidade tipicamente associada com anfíbios, onde gases oxigênio (O2) e dióxido de carbono (CO2) são diretamente trocados com a atmosfera através de vasos sanguíneos na pele, respondendo por ≥74% da troca gasosa total nesses animais. Em mamíferos, casos de significativa respiração cutânea são tradicionalmente limitados a recém-nascidos de marsupiais com massa corporal de ~300 mg ou menos. Porém, o que muitos não sabem, até mesmo no meio acadêmico, é que morcegos adultos também parecem ser capazes de realizar substancial troca gasosa na pele das asas - com até 10% ou mais do total de O2 requerido pelo corpo podendo ser fornecido pela respiração cutânea! 

          Curiosamente, o papel de "segundo pulmão" das asas de morcegos aparentemente foi explorado por apenas dois estudos, um publicado em 1968 no periódico American Journal of Physiology-Legacy Content (Ref.1) e outro em 2007 publicado no periódico Journal of Anatomy (Ref.2). 

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          Voo é uma forma energeticamente custosa de locomoção para cada unidade de tempo - mas muito econômica em termos de energia gasta para cada unidade de distância percorrida. Na evolução do voo entre os vertebrados, os membros dianteiros foram modificados para a locomoção aérea, consequentemente ficando alongados e com os músculos de voo deslocados para o centro de gravidade do corpo para minimizar massa acumulada nas asas. Aves e morcegos são os únicos vertebrados não-extintos que evoluíram voo (1), empregando diversas estratégias adaptativas para tal. Morcegos possuem um pulmão substancialmente modificado em relação ao pulmão de mamíferos terrestres no sentido de obter grande quantidade de oxigênio para a manutenção do voo (ex.: maior capacidade de difusão pulmonar e maior área pulmonar de troca gasosa).

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(1) Além de aves [dinossauros terópodes] (2)e morcegos, os únicos vertebrados conhecidos que evoluíram voo foram os pterossauros, répteis extintos da Era Mesozoica. Leitura recomendada: Pterossauros eram dinossauros?

(2) Interessante também mencionar que um dinossauro terópode não-aviário evoluiu asas similares a morcegos. Para mais informações: Dinossauros também evoluíram asas de morcego e batiam passivamente as asas 

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          Voltando às asas, os morcegos tiveram os membros dianteiros transformados em asas com alongamento dos ossos dos dedos unidos por uma fina membrana (Fig.1). A área superficial das asas dos morcegos responde por ~85% da área superficial total do corpo, e possui uma rica perfusão sanguínea. Consequentemente, as asas dos morcegos participam de forma importante no controle térmico e de água do corpo.

          Troca gasosa através da pele requer difusão de O2 e de CO2 entre o ambiente e os vasos subcutâneos ao longo das camadas cutâneas. Na maioria dos mamíferos, esse mecanismo contribui apenas com uma minúscula fração da troca gasosa total, especialmente considerando as altas necessidades metabólicas e baixa razão superfície/volume corporal. Além disso, a espessura das camadas da pele e o estabelecimento da barreira epidérmica, apesar de limitar a perda de água, dramaticamente dificulta a taxa de difusão dos gases respiratórios. De fato, em humanos, é estimado que apenas 1-2% da troca respiratória total ocorre através da pele (difusão + metabolismo cutâneo). Apenas em alguns recém-nascidos de marsupiais a respiração cutânea é relevante (Fig.2). Aliás, nesses recém-nascidos, a grande área superficial em relação ao volume do corpo, a pele muito fina, as baixas taxas metabólicas requeridas e o pulmão subdesenvolvido tornam a pele o órgão primário para troca gasosa, alcançando 95-100% do total (Ref.3).


Figura 2. Desenvolvimento pós-nascimento da espécie Dasyurus viverrinus, um marsupial carnívoro endêmico da Austrálásia, mas hoje restrito à ilha da Tasmânia. Em (a), 0-12 horas de idade; até (m) 60 dias de idade. Na foto inferior, um indivíduo adulto. Os recém-nascidos possuem uma pele muito fina (~36 µm) e sem diferenciação (ausência de folículos capilares, e glândulas sebáceas e perspiratórias), mas com abundância de capilares cutâneos. Essas características permitem eficiente e crucial troca gasosa através da pele. Após uma gestação de 19 dias, os filhotes nascem com apenas 5,5 mm de comprimento e apenas ~12,5 mg (um dos menores recém-nascidos entre os mamíferos). Porém, poucos dias após o nascimento, a contribuição respiratória da pele cai dramaticamente na espécie. Ferner, K., 2020

          Notavelmente, as asas dos morcegos possuem as duas superfícies (dorsal e ventral) expostas ao ambiente durante o voo, proporcionando uma enorme área cutânea para uma potencial difusão gasosa. A pele normal do corpo de mamíferos é constituída de uma epiderme, uma derme com folículos capilares e glândulas de suor, e uma hipoderme. Em contraste, a pele nas asas do morcego é feita de uma fina bicamada epidérmica separada por um tecido conectivo com colágeno e fibras elásticas, com ausência de folículos capilares e glândulas de suor, mas exibindo alta vascularização 

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          No estudo experimental de 1968, os pesquisadores exploraram a capacidade de respiração cutânea em morcegos das espécies Pteropus poliochephalus e Eptesicus fuscus. Durante os experimentos, a saída cutânea de CO2 nesses morcegos mostrou aumentar acentuadamente com a temperatura - algo talvez explicado pelo aumento do metabolismo na pele ou pela dilatação vascular periférica -, alcançando valores equivalentes de até 11,5% da taxa total de consumo de oxigênio (VO2) no corpo desses animais a temperatura ambiente em torno de 37°C.

           Já o estudo experimental de 2007 explorou a espécie Epomophorus wahlbergi, um morcego frugívoro nativo do sul da África (Fig.1). Os espécimes analisados no estudo tinham cada asa com envergadura de 18-24 cm, com média de 753 cm2 de superfície exposta ao ar. Enquanto que a epiderme corporal desses morcegos era grossa (~61 µm) - e estrato córneo de ~21 µm -, a epiderme das asas era bem mais fina, com apenas 9,8 µm e um estrato córneo de 4,1 µm. Os capilares sanguíneos percorriam no meio do tecido conectivo entre os dois lados das asas (Fig.3), resultando em uma distância de difusão capilar para a superfície epidérmica de ~26,8 µm. Sob leve anestesia e a 33°C de temperatura ambiente, as asas respondiam por 10% do VO2 total, com uma capacidade de difusão de 0.019 ml O2/minuto/mmHg.


Figura 3. Distribuição de vasos sanguíneos na asa do morcego E. wahlbergi. Em (A), toda a extensão da asa mostrando a distribuição dos ossos dos dedos e grandes vasos sanguíneos (setas) na fina membrana. Em (B), ampliação da membrana das asas esticada entre os dedos IV e V com notáveis grandes vasos sanguíneos. Note também o rico suprimento de vasos sanguíneos na membrana. Barras de escala = 5 cm. Makanya & Mortola, 2007 

          As asas dos morcegos possuem como função primária o voo, mas também realizam várias outras funções como termorregulação, locomoção terrestre, nado (3), manipulação de alimento e armadilha de insetos. Os resultados dos dois estudos experimentais acima mencionados fornecem suporte para outra função secundária das asas dos morcegos: um pulmão rudimentar. A respiração cutânea através das asas nesses animais parece fornecer quantidade significativa de oxigênio para as altas demandas energéticas desses animais, especialmente durante o voo quando a máximas área superficial das membranas estão expostas a intensos fluxos de ar gerados pelas batidas das asas. 

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(3) Leitura recomendada (incluindo vídeo): Morcegos conseguem nadar?

> Relevante também mencionar que, além da capacidade de nado, morcegos ativamente bebem água - não apenas fluídos vegetais e de presas - para compensar as massivas perdas de vapor de água através das asas.

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          A contribuição cutânea para a necessidade metabólica total dos morcegos é a maior já medida para qualquer mamífero adulto. Mesmo nos menores mamíferos conhecidos com grande superfície corporal em relação ao volume do corpo, como os musaranhos, a contribuição máxima da pele para o metabolismo gasoso total é de apenas 3%. Considerando que os animais analisados nos estudos experimentais estavam anestesiados e sob descanso (no segundo inclusive as asas foram mantidas dobradas), a contribuição das asas para o VO2 total pode ser significativamente maior do que 10-11% - especialmente considerando que aves e morcegos aumentam o VO2 total em 10-20 vezes durante o voo em relação ao estado de repouso. Aliás, a membrana altamente vascularizada das asas é mais fina do que a pele de recém-nascidos de marsupiais e bem mais fina do que a pele de anfíbios - eliminando uma importante barreira para a difusão gasosa via epiderme. Em salamandras sem pulmão, onde ~75% da troca gasosa ocorre através da pele, a espessura da epiderme fica entre 16 e 100 µm. Soma-se a isso o fato das hemoglobinas no sangue dos morcegos possuírem uma maior afinidade por O2 do aquelas de outros mamíferos placentários. 

          Notavelmente, difusão gasosa cutânea ocorre sem gasto de energia extra, ao contrário da ventilação pulmonar, onde músculos respiratórios estão envolvidos. Mesmo uma contribuição cutânea de 10% para o VO2 total é mais do que significativa para as necessidades metabólicas de um mamífero. Portanto, é fortemente sugestivo que a respiração cutânea nos morcegos é uma adaptação evolucionária para complementar a respiração pulmonar, acompanhando a evolução única de voo nos mamíferos e atuando como mais uma pressão seletiva para a manutenção de asas nesses animais. 

          Infelizmente, outros estudos não têm sido publicados desde 2007 explorando a questão para a melhor esclarecer a função das asas na respiração dos morcegos. Fica em aberto também se os pterossauros também usavam as asas como um segundo "pulmão".


REFERÊNCIAS CIENTÍFICAS

  1. Herreid et al. (1968). Cutaneous gas exchange in bats. American Journal of Physiology-Legacy Content, 215(2), 506–508. https://doi.org/10.1152/ajplegacy.1968.215.2.506
  2. Makanya & Mortola (2007). The structural design of the bat wing web and its possible role in gas exchange. Journal of Anatomy, Volume 211, Issue 6, Pages 687-697. https://doi.org/10.1111/j.1469-7580.2007.00817.x
  3. Ferner, K. (2020). Development of the skin in the eastern quoll (Dasyurus viverrinus) with focus on cutaneous gas exchange in the early postnatal period. Journal of Anatomy, Volume 238, Issue 2, Pages 426-445. https://doi.org/10.1111/joa.13316