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Por que bocejamos e por que o bocejo é tão contagiante?


           O bocejo em humanos é popularmente associado ao desejo de dormir e ao estado de tédio, e é notável o fenômeno de contágio deflagrado pelo bocejo: quando vemos alguém bocejando, ficamos também com vontade de bocejar. Mas o mais curioso é o fato do bocejo estar presente em uma ampla variedade de animais, desde peixes, répteis e anfíbios até aves e mamíferos. Nesse sentido, existe alguma função fisiológica e/ou psicológica para o bocejo para esse ato ser tão profundamente conservado ao longo do percurso evolucionário dos vertebrados e representar um dos mais antigos ritos do Reino Animal?

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   O QUE É O BOCEJO?

           Bocejar é um fenômeno antigo em termos evolucionários e está associado a características motoras que podem ser reconhecidas em diferentes grupos de animais, envolvendo músculos faciais, orais, laríngeos, faríngeos, torácicos e abdominais. O bocejo segue um complexo padrão estereotipado que, uma vez iniciado, não pode ser parado, sendo caracterizado por uma resposta de três fases: uma poderosa e involuntária abertura máxima da boca e da mandíbula; um período temporário de pico da contração muscular com a inclinação da cabeça e o fechamento dos olhos; e um fechamento passivo da mandíbula (Ref.1). Nos humanos, a duração média do bocejo é de 5 s (Ref.2) e o comportamento é bem estabelecido desde o nascimento (prematuro ou não) (Ref.1). Entre os vertebrados terrestres, as primeiras duas fases dessa resposta frequentemente incluem uma profunda inalação de ar, enquanto a terceira fase é acompanhada por uma expiração mais curta.

            O bocejo e comportamentos similares de abertura da boca são muito prevalentes no Reino Animal, e, de fato, já foi documentado em todas as classes de vertebrados. Isso inclui peixes, anfíbios, répteis e mamíferos aquáticos, como peixes-pulmonados, salamandras-gigantes, sapos, crocodilos, iguanas, dugongo (Dugong dugon) (Ref.3), golfinhos (Ref.4) e várias espécies que as pessoas geralmente não associam com bocejos, especialmente vertebrados aquáticos. Aliás, fetos humanos (a partir de 11 semanas de gestação) e de ratos demonstram comportamentos similares a bocejos quando estão ainda no fluído amniótico (Ref.5). A onipresença desse comportamento entre espécies tão diversas sugere que o bocejo provavelmente evoluiu com a emergência de peixes mandibulados, há cerca de 400 milhões de anos. No vídeo abaixo é possível ver vários exemplos.

           

          Outra característica marcante do bocejo é o seu potencial de contágio. Ver, ouvir, ler ou mesmo pensar sobre o bocejo pode engatilhar um bocejo. Ao contrário do bocejo espontâneo, o bocejo contagioso tem sido documentado apenas em um grupo limitado de animais de alta complexidade social, incluindo em especial os primatas. Entre espécies reconhecidas de exibirem bocejo contagioso podemos citar o porco-doméstico (Sus scrofa), ovelha (Ovis aries), leão (Panthera leo), foca-elefante (Mirounga leonina), o macaco Macaca tonkeana; bonobos (Pan paniscus), chimpanzé (Pan troglodytes), humanos modernos (Homo sapiens), orangotango (Pongo pygmaeus) (Ref.6), Babuíno-gelada (Theropithecus gelada), cães (Canis familiaris), lobos (Canis l. lupus) e uma espécie de ave, o periquito-Australiano (Melopsittacus undulates) (Ref.7). Outros animais que podem ser citados com evidência observacional de bocejo contagioso incluem papagaios, elefantes-Africanos e gatos. Por outro lado, muitas espécies de vertebrados com alta complexidade social não exibem bocejo contagioso, como os gorilas da subespécie Gorilla gorilla gorilla e lêmures (Lemur catta).

           Nos humanos, crianças tão novas quanto 2-3 anos de idade já possuem os componentes neurais necessários para a expressão do bocejo contagioso (Ref.8). Nos primatas superiores em geral, características individuais como idade e sexo influenciam o contágio do bocejo. Fatores sociais como familiaridade entre o indivíduo bocejando e os indivíduos contagiados também afetam o potencial de contágio entre várias espécies, desde primatas até cães e porcos (Ref.9).


   FUNÇÕES DO BOCEJO

          A ampla prevalência do bocejo espontâneo entre os animais vertebrados sugere fortemente que o fenômeno possui significância adaptativa associada a uma ou mais importantes funcionalidades. Essa sugestão é reforçada pelas propriedades hedonísticas, os riscos de subluxação da mandíbula e os custos associados à atenção indesejada ligada ao bocejo; em outras palavras é um comportamento recompensador (prazer imediato) e com risco de efeitos deletérios. De fato, até mesmo Charles Darwin contemplou a natureza conservada do bocejo entre humanos e outros animais durante a formulação da sua teoria da seleção natural.  

   BOCEJO ESPONTÂNEO

          A primeira e errônea hipótese historicamente formulada para explicar uma possível função do bocejo, e ainda muito disseminada entre o público geral, é aquela sugerindo que o ato de bocejar serve para aumentar o aporte de oxigênio para o sangue e o cérebro - compensando um alegado nível insuficiente desse gás na circulação sanguínea. Porém, experimentos realizados em 1987 (Ref.10) derrubaram essa hipótese, demonstrando que a frequência do bocejo não é alterada pelos níveis variantes de O2 e de CO2 no sangue, e nem por diferentes níveis de exercícios físicos. Hoje é bem estabelecido na comunidade científica que respiração não é um componente necessário para o bocejo. Além disso, como já mencionado, o bocejo é realizado mesmo por animais totalmente aquáticos, ou debaixo d'água.

          A segunda hipótese argumenta por uma função termorreguladora, e existem várias linhas de evidência de suporte nesse sentido. A hipótese da termorregulação propõe que o bocejo possui a função de resfriar o cérebro, o que por sua vez pode melhorar o status de alerta e de eficiência do processamento mental do indivíduo bocejando. A contração e o relaxamento dos músculos faciais durante o bocejo alteram o fluxo sanguíneo cerebral, e o aumento na pressão sanguínea e da taxa cardíaca pouco antes do bocejo estimula o fluxo de sangue. Esses aumentos no fluxo sanguíneo agem como radiadores no cérebro. A inalação de abundante ar nas espécies terrestres também parece ajudar a esfriar o sangue arterial alcançando o cérebro. De fato, estudos experimentais em humanos, roedores e aves têm mostrado que o bocejo é precedido por aumentos na temperatura do cérebro/crânio e que, seguindo a execução desse comportamento, a temperatura é reduzida significativamente (Ref.1). Além disso, manipulação da temperatura cerebral em humanos e ratos, e da temperatura ambiente para espécies diversas diretamente altera as taxas de bocejo (Ref.1). Por fim, diferenças no tamanho cerebral e no número de neurônios entre mamíferos e entre aves impactam na duração do bocejo de forma condizente com a hipótese da termorregulação (ex.: maior massa cerebral, maior duração do bocejo) (Ref.11); essa relação é também replicada entre diferentes linhagens caninas (Ref.12).


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> Um estudo recentemente publicado no periódico Brain (Ref.13) revelou que a temperatura cerebral média em humanos é significativamente superior à temperatura corporal, em torno de 38,5°C, com regiões cerebrais mais internas frequentemente superando 40°C, e recorde de 40,9°C em condições normais. Em indivíduos saudáveis, variações de quase 1°C são observadas ao longo do dia, com maiores temperaturas registradas no período da tarde e as menores durante a noite.
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            Finalmente, temos a hipótese da mudança de estado, a qual defende que o bocejo possui a função de facilitar uma transição de estado do corpo e de aumentar a excitação (ex.: tornar o indivíduo mais vigilante ou atento). De fato, estudos têm mostrado que os bocejos são significativamente mais frequentes durante mudanças no estado associadas com transições comportamentais, como adormecido para despertado (após acordar pela manhã), de despertado para adormecido (à noite, previamente ao início do sono), e de flutuações de atenção e tédio (e/ou baixos níveis de estimulação) (Ref.1). Nesse mesmo caminho, a frequência do bocejo é afetada por fatores circadianos, e tende a aumentar durante e seguindo períodos de estresse em diversas espécies (Ref.1). Estudos laboratoriais já mostraram que estimulação elétrica e química do núcleo paraventricular do hipotálamo, a área do cérebro que controla o bocejo, evoca tanto bocejo quanto excitação cortical em roedores (Ref.1). Em termos de mecanismos fisiológicos, mudanças de estado e de excitação podem ser alcançadas através da aceleração da taxa cardíaca, circulação intracraniana e fluxo do fluído cérebro-espinal produzidos pela inalação profunda e forte extensão da mandíbula durante o bocejo.

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          É provável que as duas hipóteses (termorreguladora e de mudança de estado) se complementem para explicar a funcionalidade fisiológica do bocejo espontâneo entre espécies diversas.


   BOCEJO CONTAGIOSO

          Além das funcionalidades fisiológicas, evidências acumuladas têm apontado funções sociais associadas ao bocejo contagioso, este o qual é aparentemente estrito a algumas espécies altamente sociais - sugerindo um traço mais recente na história evolutiva dos vertebrados. Entre os primatas, é sugerido inclusive funções de comunicação. Bebês humanos tão novos quanto 5 meses de idade inclusive conseguem discriminar o bocejo de outras tipos de movimentos com a boca. 

          Nesse último ponto, em um estudo publicado em 2021 no periódico Animal Cognition (Ref.14), pesquisadores trouxeram a primeira evidência experimental de que a simples exposição de voluntários humanos a indivíduos bocejando aumenta o status de vigilância; no experimento, os voluntários mostraram ser mais eficientes em detectar em uma imagem cobras (estímulo de ameaça) do que sapos (um estímulo neutro) após verem o vídeo de alguém bocejando em comparação com vídeos usados como controle. Nesse sentido, o bocejo contagioso pode ter a função de aumentar a vigilância coletiva frente a adversidades (hipótese da vigilância), ao expor vários indivíduos ao bocejo. A lógica por trás desse efeito é que se um indivíduo está bocejando, significa que ele pode estar menos atento (o corpo está tentando mantê-lo excitado), então outro indivíduo vendo o bocejo compensaria essa baixa atenção/vigilância com uma vigilância extra (Ref.26).

           Na hipótese da sincronização, tem sido fortemente sugerido que esse contágio foi favorecido pela seleção natural em espécies altamente sociais para melhorar a sincronização entre indivíduos (ocupação espacial, busca coordenada por alimentos, e ritmos despertado/adormecido), explorando também as funções fisiológicas do bocejo espontâneo. Essa hipótese segue o assim chamado 'efeito camaleão', onde a percepção de um comportamento leva à imitação inconsciente pelo observador, algo que, por sua vez, provoca um alinhamento, ou convergência, de comportamentos. Essa convergência é altamente adaptativa porque pode fomentar coesão social, coordenação e sincronia entre indivíduos que não necessariamente compartilham forte afiliação.



          Sincronização de movimentos e atividades de vigilância em um grupo pode aumentar a efetividade na exploração de recursos (ex.: caça) e defesa de predadores. Além de evidência experimental em humanos, evidências recentes apontam essa função de sincronização para o bocejo contagioso em leões selvagens (Ref.15) e em macacos selvagens da espécie T. gelada (Ref.7).

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          Vários estudos também têm sugerido um papel da empatia na modulação do bocejo contagioso (contágio emocional), baseando-se primariamente em evidência inconclusiva de que observadores (humanos e não-humanos) parecem ser mais suscetíveis ao contágio quando observam um membro familiar bocejando, inclusive entre lobos (Ref.9, 16-19). Em cães e chimpanzés existe demonstração experimental que esses animais são contagiados pelo bocejo produzido por humanos, particularmente por humanos familiares (Ref.20-23); por outro lado, existe evidência de que o bocejo contagioso em cães expostos ao bocejo de humanos é uma resposta ao estresse social, e não uma resposta empática (Ref.24). Evidência mais recente também suporta a hipótese do contágio emocional ao apontar que mulheres grávidas parecem ser mais contagiadas com bocejo do que mulheres nulíparas (que nunca tiveram filhos) (Ref.25).

            O bocejo contagioso como uma assinatura de empatia pode explicar, por exemplo, porque alguns indivíduos são mais suscetíveis do que outros indivíduos a serem contagiados por um bocejo: essas pessoas seriam mais empáticas do que outras.



REFERÊNCIAS CIENTÍFICAS

  1. Gallup, Andrew C. (2022). The causes and consequences of yawning in animal groups. Animal Behaviour, Volume 187, May 2022, Pages 209-219. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2022.03.011
  2. Gupta, S., & Mittal, S. (2013). Yawning and its physiological significance. International journal of applied & basic medical research, 3(1), 11–15. https://doi.org/10.4103/2229-516X.112230
  3. Enokizu et al. (2022). Observation of yawn-like behavior in a dugong (Dugong dugon). Journal of Ethology 40, 103–108. https://doi.org/10.1007/s10164-021-00732-z
  4. Enokizu et al. (2021). Yawn-like behavior in captive common bottlenose dolphins (Tursiops truncatus). Behavioural Processes, 189, 104444. https://doi.org/10.1016/j.beproc.2021.104444
  5. Menin et al. (2022). Factors affecting yawning frequencies in preterm neonates. PLoS ONE 17(5): e0268083. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0268083
  6. Berlo et al. (2020). Experimental evidence for yawn contagion in orangutans (Pongo pygmaeus). Scientific Reports 10, 22251. https://doi.org/10.1038/s41598-020-79160-x
  7. Gallo et al. (2021). First evidence of yawn contagion in a wild monkey species. Scientific Reports 11, 17957. https://doi.org/10.1038/s41598-021-96423-3
  8. Cordoni et al. (2021). Earlier than previously thought: Yawn contagion in preschool children. Developmental Psychobiology, 63(5), 931–944. https://doi.org/10.1002/dev.22094
  9. Norscia et al. (2021). Yawn contagion in domestic pigs (Sus scrofa). Scientific Reports 11, 1851. https://doi.org/10.1038/s41598-020-80545-1
  10. Massen & Gallup (2022). The evidence does not support long-term oxygenation as a functional explanation for the evolution of yawning. Sleep Breath. https://doi.org/10.1007/s11325-022-02627-w
  11. Massen et al. (2021). Brain size and neuron numbers drive differences in yawn duration across mammals and birds. Communications Biology 4, 503. https://doi.org/10.1038/s42003-021-02019-y
  12. Gallup et al. (2020). Brain weight predicts yawn duration across domesticated dog breeds, Current Zoology, Volume 66, Issue 4, Pages 401–405. https://doi.org/10.1093/cz/zoz060
  13. Rzechorzek et al. (2022). A daily temperature rhythm in the human brain predicts survival after brain injury, awab466. https://doi.org/10.1093/brain/awab466
  14. Gallup et al. (2021). Seeing others yawn selectively enhances vigilance: an eye-tracking study of snake detection. Animal Cognition 24, 583–592. https://doi.org/10.1007/s10071-020-01462-4
  15. Casetta et al. (2021). Yawn contagion promotes motor synchrony in wild lions, Panthera leo. Animal Behaviour, 174, 149–159. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2021.02.010
  16. Menin et al. (2022). Two forms of yawning modulation in three months old infants during the Face to Face Still Face paradigm. PLoS ONE 17(2): e0263510. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0263510
  17. Gallup, Andrew C. (2021). On the link between emotional contagion and contagious yawning. Neuroscience & Biobehavioral Reviews, Volume 121, Pages 18-19. https://doi.org/10.1016/j.neubiorev.2020.11.023
  18. Romero et al. (2014). Social Modulation of Contagious Yawning in Wolves. PLoS ONE 9(8): e105963. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0105963
  19. https://royalsocietypublishing.org/doi/abs/10.1098/rsbl.2008.0333
  20. https://link.springer.com/article/10.1007/s10071-009-0233-0
  21. https://www.youtube.com/watch?v=OKmYakYN6Tw
  22. https://journals.plos.org/plosone/article?id=10.1371/journal.pone.0018283
  23. https://royalsocietypublishing.org/doi/full/10.1098/rspb.2014.0013
  24. Kis et al. (2020). The effect of oxytocin on yawning by dogs (Canis familiaris) exposed to human yawns. Applied Animal Behaviour Science, Volume 223, 104916. https://doi.org/10.1016/j.applanim.2019.104916
  25. Norscia et al. (2021). Yawning Is More Contagious in Pregnant Than Nulliparous Women. Human Nature 32, 301–325. https://doi.org/10.1007/s12110-021-09404-w
  26. https://www.science.org/content/article/why-yawns-are-contagious-all-kinds-animals