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Qual é a relação entre bicho-pau e bicho-folha?

Figura 1. Duas espécies de fasmídeos: (A) Diapheromera femorata (Diapheromeridae) e (B) Phyllium westwoodii (Phylliinae). Ref.1

 
             Bichos-paus e bichos-folhas são insetos fitófagos - que se alimentam de plantas - de tamanho médio a grande, e muito próximo relacionados entre si em termos filogenéticos. Aliás, esses insetos constituem uma única ordem (Phasmatodea, ou fasmídeos). 

           A maior parte dos representantes desse grupo são noturnos, permanecendo imóveis durante o dia, camuflados como galhos, folhas ou outras partes de plantas (ex.: casca de árvore). Além da aparência críptica, esses insetos também exibem adaptações comportamentais para a camuflagem, como balanço do corpo de um lado para o outro quando atingidos por vento enquanto andam ou ausência de significativo movimento ao longo do dia. Muitos fasmídeos são também capazes de secretar uma substância irritante de um par de glândulas torácicas, um mecanismo de defesa o qual em algumas espécies está combinado com coloração aposemática (sinalização visual de alerta para a natureza tóxica). A maioria desses insetos não possuem asas (ausentes ou muito reduzidas), e naqueles que exibem asas, é incerto a capacidade de voo autossustentado (asas podem servir alternativamente para planar ou na produção de sons). O ancestral dos fasmídeos parece ter perdido as asas, com reganho dessas estruturas em um número de clados.

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              Os bichos-folhas, em particular, pertencem a um clado subordinado (Phylliidae) dentro da ordem, e são achatados dorso-ventralmente no sentido de imitarem folhas. Esse clado engloba seis gêneros descritos (Chitoniscus, Cryptophyllium, Microphyllium, Nanophyllium, Phyllium e Pseudomicrophyllium), e parece ter emergido na região da Australásia/Pacífico, provavelmente no Eoceno Inicial (após a emergência das florestas úmidas dominadas por plantas angiospermas). A maioria dos fasmídeos são bichos-paus, com corpo fino e alongado lembrando frequentemente galhos, apesar de grande diversidade fenotípica entre as espécies (Fig.3).


Figura 2. (a) Variações fenotípicas em fêmeas de bichos-folhas do gênero Phyllium elegans; (c) fêmea de Phyllium letiranti; (d) fêmea de Phyllium hausleithneri; (e) casal Phyllium rubrum; e (f) macho de Phyllium letiranti. Ref.7

           Os fasmídeos englobam aproximadamente 3350 espécies válidas, das quais ~230 são registradas aqui no Brasil; porém, esse número representa menos da metade da diversidade estimada de bichos-paus Brasileiros. A maioria das espécies habitam regiões tropicais e subtropicais. Estima-se radiação inicial dos primeiros fasmídeos no Permiano-Triássico e coincidindo com a radiação de pararrépteis insetívoros, anfíbios e sinapsídeos (Ref.10). Uma subsequente radiação parece ter ocorrido no Cretáceo Tardio, coincidindo com a Revolução Terrestre do Cretáceo, e foi provavelmente fomentada por predadores visuais como antigas aves (Enatiornithes) e a radiação das angiospermas, há cerca de 66 milhões de anos. Modos de deposição de ovos (1) e estratégias de reprodução variam entre as espécies, e inclui partenogênese (reprodução sem participação de machos) (2).


Figura 3. Várias espécies de fasmídeos: (AD): clado Occidophasmata (fasmídeos Ocidentais); (EI); clado Oriophasmata (fasmídeos Orientais). (A) casal de Pseudosermyle phalangiphora, Diapheromerinae (México); (B) casal de Oreophoetes peruana, Diapheromerinae (Peru); (C), fêmea de Metriophasma diocles, Pseudophasmatinae (Panamá); (D) casal de Peruphasma schultei, Pseudophasmatinae (Peru); (E) fêmea de Carausius morosus, Lonchodinae (Índia); (F) fêmea de Heteropteryx dilatata, Heteropterygidae (Malásia); (G) casal de Eurycantha calcarata, Lonchodinae (Nova Guiné); (H) fêmea de Extatosoma tiaratum, Lanceocercata (Austrália); (I) casal de Diapherodes gigantea, Cladomorphinae (Granada). Ref.8

Figura 4. Na foto abaixo, uma espécie de bicho-pau (Cladoxerus cryphaleus) nativa do Brasil; no caso uma fêmea adulta. Hoje os principais predadores dos fasmídeos são aves, lagartos e aranhas. Ref.1

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(1Curioso apontar também que existe evidência de evolução convergente entre sementes de plantas e ovos de fasmídeos. Os ovos de bichos-paus e bichos-folhas são extremamente diversos em termos estruturais e de forma, de forma similar a sementes, e ainda são dispersados via água e animais vetores (ex.: são carregados por formigas) (Fig.5-6). Essa convergência evolutiva pode ajudar na proteção dos ovos contra parasitas e facilitar a exploração de novos ambientes com mais recursos alimentares. Um número de espécies de fasmídeos também enterram ovos no solo ou grudam ovos em plantas específicas.


Figura 5. Exemplos da diversidade observada em ovos de famídeos. (a) Clitarchus hookeri (Nova Zelândia); (b) Megacrania batesii (Austrália); (c) Acrophylla thoon (Austrália); (d) Phyllium philippinicum (Filipinas); (e) Denhama sp. (Austrália); (f) Drycocelus australis (Austrália); (g) Sipyloidea sipylus (Sudeste Asiático); (hSpinotectarchus acornutus (Nova Zelândia); (i) Epidares nolimetangere (Bornéu). Ref.9
 
Figura 6. Estudo fotográfico de ovos de fasmídeos, pertencentes a mais de 70 espécies ao redor do mundo. A maioria dos ovos não possui mais do que 3 mm de comprimento. Fonte: Levon Biss Studio


(2) Leitura recomendada: Partenogênese: É possível nascimento virgem em humanos?

> O recorde de inseto mais longo do mundo conhecido pertence ao bicho-pau da espécie Phryganistria chinensis, o qual pode ultrapassar 60 cm de comprimento. Para mais informações: Qual é o maior inseto do mundo?

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REFERÊNCIAS CIENTÍFICAS

  1. https://www.scielo.br/j/rbent/a/Fc85J65srtYBhG3q9DbZXCd/
  2. Ghirotto, V. M. (2021). Unmasking a master of camouflage: The rich morphology, taxonomy, and biology of the Brazilian stick insect Canuleius similis (Phasmatodea: Heteronemiidae), with general considerations on phasmid genitalia. Zoologischer Anzeiger, Volume 292, Pages 30-57. https://doi.org/10.1016/j.jcz.2021.02.009
  3. O’Hanlon et al. (2020). The dynamic eggs of the Phasmatodea and their apparent convergence with plants. The Science of Nature, 107(4). https://doi.org/10.1007/s00114-020-01690-1
  4. https://www.frontiersin.org/articles/10.3389/fevo.2019.00345/full
  5. https://link.springer.com/article/10.1186/s12862-022-02018-5
  6. https://www.nature.com/articles/s42003-021-02436-z 
  7. https://www.nature.com/articles/s42003-021-02436-z
  8. Simon et al. (2019). Old World and New World Phasmatodea: Phylogenomics Resolve the Evolutionary History of Stick and Leaf Insects. Frontiers in Ecology and Evolution, Volume 7. https://doi.org/10.3389/fevo.2019.00345
  9. O’Hanlon et al. (2020). The dynamic eggs of the Phasmatodea and their apparent convergence with plants. The Science of Nature, 107(4). https://doi.org/10.1007/s00114-020-01690-1
  10. Cai et al. (2020). Integrated phylogenomic and fossil evidence of stick and leaf insects (Phasmatodea) reveal a Permian–Triassic co-origination with insectivores. Royal Society Open Science, Volume 7, Issue 11. https://doi.org/10.1098/rsos.201689