Por que algumas plantas são carnívoras?

- Atualizado no dia 11 de janeiro de 2024 -

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O Reino Plantae, o qual engloba quase todos os fotossintetizantes eucarióticos do planeta (uma exceção são as algas eucariontes, as quais fazem parte do Reino Protista), é conhecido por ter a maioria dos seus representantes - plantas terrestres e aquáticas - capazes de produzir o próprio alimento através da fotossíntese (1). Mas para a realização da fotossíntese e diversos outros processos metabólicos no corpo desses organismos, as plantas precisam retirar vários nutrientes do solo, como os nitratos e sais minerais. Portanto, as plantas absorvem sais minerais, água, fosfatos e nitratos do solo, gás carbônico do ar, e radiação do Sol, para construírem seus corpos. As plantas carnívoras também estão incluídas no reino Plantae, mas possuem uma peculiaridade óbvia: são "carnívoras".

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As plantas carnívoras - referidas por Charles Darwin como "as mais espetaculares plantas no mundo" - compartilham características tanto autotróficas quanto heterotróficas, evoluindo de forma independente em 10 clados de angiospermas (plantas com flores) a partir de processos marcados por duplicações e grandes perdas genômicas (Ref.15-16). Como todas as plantas com exceção das holoparasíticas, as mais de 800 espécies de plantas carnívoras obtêm carboidratos a partir da fotossíntese. E como animais predatórios, as plantas carnívoras adquirem nutrientes e algumas proteínas a partir de presas capturadas.

As plantas carnívoras se especializaram em consumir animais, principalmente insetos, por dois motivos: ou o solo no qual elas crescem são muito pobres em nutrientes ou, em casos mais raros, a planta em questão não consegue absorver bem os nutrientes. Como regra geral, todas as plantas carnívoras compartilham uma afinidade comum: habitats com baixa disponibilidade de nutrientes. Nessa linha, o sistema de raízes dessas plantas geralmente contribuem com poucos nutrientes e minerais para o metabolismo, crescimento e reprodução gerais. Ao invés disso, os macro- e micronutrientes essenciais para a sobrevivência e reprodução das plantas carnívoras são obtidas através da atração, captura, morte e digestão de presas móveis.

Os nutrientes escassos compreendem, na maior parte dos casos, o nitrogênio (nitratos), fósforo (fosfatos) e potássio (íons isolados, K+). Um exemplo de solo que atende a esse cenário de deficiência nutricional são os pântanos. Nesses ambientes, os altos custos envolvidos na construção e manutenção das estruturas de armadilhas - incluindo a menor capacidade de fotossíntese devido à transformação das folhas - são compensados pela baixa competição com outras plantas que dependem de uma maior disponibilidade de nutrientes no solo. O organismo dos animais (Reino Animalia) trazem altas concentrações dos nutrientes citados. Portanto, muitas espécies de animais de pequeno porte (ex.: insetos) acabam servindo de suplemento alimentar para as plantas carnívoras.

Devido ao fato das células das plantas possuírem parede celular impedindo mínima flexibilidade da membrana plasmática, as plantas carnívoras não podem empregar proteínas contráteis como as fibras musculares de animais. Ao invés disso, a maioria dos movimentos das plantas em geral (ex.: abertura e fechamento dos estômatos) são promovidos por mudanças de pressão hidrostática (turgência), orientadas por deslocamento de água entre células e tecidos. Atuação hidráulica é raramente usada por predadores animais. Enquanto que movimentos são geralmente limitados pela entrada e saída de energia muscular, a velocidade de movimentos hidráulicos nas plantas é ultimamente limitado pela taxa de transporte fluídico ao longo das membranas celulares. Ambos, animais e plantas, incorporam a liberação de energia elástica a alcançar velocidades e acelerações de movimento além desses limites fisiológicos.

Utilizando esses movimentos hidráulicos, as várias espécies de plantas carnívoras desenvolveram diversas técnicas para atrair e capturar suas presas. No entanto, podemos englobá-las em cinco tipos básicos de mecanismos de captura:

1. Armadilha em Jarro: são uma espécie de recipiente aberto em uma extremidade e fechado na outra, o qual é preenchido com um líquido cheio de bactérias ou enzimas digestivas. Os animais atraídos para o "jarro" - tipicamente invertebrados - acabam se afogando no líquido e sendo digeridos. Algumas plantas com esse tipo de armadilha também evoluíram no sentido de captar fezes de mamíferos e aves (2). A geometria, tamanho e forma do peristoma [estrutura que rodeia a abertura] dos jarros parecem ser importantes fatores determinando o tipo de presa que cada espécie captura (Ref.27).

Uma típica planta carnívora na forma de jarro do gênero Nepenthes

2. Papel Mata-Moscas: as folhas modificadas secretam uma substância pegajosa, a qual prende as presas. Para terminar a digestão, as plantas que possuem esse tipo de armadilha podem também apresentar um crescimento rápido, de forma a se contorcer e envolver o animal, facilitando a absorção de nutrientes da refeição.

Das 'pegajosas', temos a espécie Drosera capensis

3. Armadilhas de Movimento: São estruturas nessas plantas que respondem rapidamente a um estímulo causado pela movimentação de um animal na superfície das folhas modificadas. Os exemplos mais comuns são as armadilhas em forma de bocas dentadas, as quais se fecham quando a presa entra dentro de uma delas.

A espécie Dionaea muscipula é o mais clássico representante das plantas carnívoras

4. Bexigas de Vácuo: Essas estruturas são mais raras e, basicamente, são constituídas de um espaço no qual o ar/água interior é retirado, similar a uma bexiga oca e elástica comprimida. Quando um animal interage com essas estruturas, a 'tampa' da bexiga se abre, puxando a água (são plantas aquáticas) e o animal para dentro delas, prendendo-o e subsequentemente digerindo-o. Porém, existe evidência de que essas capturas são seletivas dependendo de fatores ambientais e associados às dimensões corporais e motilidade das presas (Ref.17).

Note as 'bexigas' (pequenas bolinhas) na espécie Utricularia vulgaris

5. Pote de Lagostas: São estruturas em forma de câmaras que forçam o animal a entrar e esse último acaba tendo dificuldade de sair, seja porque o caminho fica confuso dentro da ou porque a entrada foi conscientemente' obstruída para impedir a saída do animal. Preso ali, ele acaba morrendo e sendo digerido. O estranho nome dessa estrutura é em homenagem a um tipo de armadilha para prender lagostas.

Um grande "labirinto" de túneis na espécie Genlisea violacea

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Alguns animais predatórios, incluindo grandes carnívoros como leões e hienas, caçam em grupo, facilitando a captura de grandes presas. O mesmo parece se aplicar para algumas espécies de plantas carnívoras. Por exemplo, a espécie Drosera makinoi, a qual usa folhas modificadas lineares e pegajosas para capturar insetos voadores, captura com significativa maior eficiência e maior frequência grandes insetos (≥3 mm, como borboletas e mariposas) quando está em densos grupos, envolvendo a participação de mais de uma folha para aprisionar essas presas e garantindo maiores benefícios em termos nutricionais (Ref.18).

Para atrair os insetos, as plantas carnívoras usam sinalizações visuais, olfativas ou acústicas, ou via fornecimento de néctar ou secreções ricas em carboidratos. Uma vez nas armadilhas, as presas são afogadas no caso das estruturas-jarros preenchidas com fluído, sufocadas na mucilagem e resinas nas estruturas pegajosas ou de labirinto, ou esmagadas e sufocadas nas 'bocas' das plantas dos gêneros Dionaea e Aldrovanda. Digestão ocorre através de secreções glandulares de proteases, quitinases, nucleases e enzimas carboidrato-digestivas. Em algumas espécies dos gêneros Darlingtonia, Sarracenia, Heliamphora, Nepenthes e Utricularia, bactérias comensais, protozoários, e pequenos artrópodes (coletivamente, "inquilinos") vivendo dentro dentro das armadilhas decompondo parcialmente ou completamente as presas e mineralizando os nutrientes que são absorvidos pelas plantas.

Nesse ponto, é interessante notar que a maioria das plantas carnívoras apresentam uma substancial separação entre as suas flores e suas estruturas foliares de captura de presas, uma característica considerada uma adaptação evolutiva para prevenir que polinizadores sejam capturados, preservando o sucesso reprodutivo.

Para exemplificar, em um estudo publicado em 2018 na The American Naturalist (Ref.9), pesquisadores mostraram conclusivamente que os insetos que polinizam a famosa Dionaea muscipula em seu habitat nativo - uma área de 100 milhas de raio em Wilmington, N.C. - não são comidos por elas. Para chegar nessa conclusão, foram capturados insetos junto à essas plantas durante a temporada de cinco semanas de florescência, e analisado qualitativamente e quantitativamente se eles carregavam pólen dessa espécie. No total, foram quase 100 tipos de insetos encontrados nas flores, onde 56% deles carregavam pólen. Porém, apenas alguns poucos eram bem comuns, fiéis e carregavam boas quantidades de pólen, todos espécies de besouro: Augochlorella gratiosa, Trichodes apivorus e Typocerus sinuatus. Recuperando também mais de 200 presas capturadas pelas bocas dentadas dessas plantas (entre quatro classes de invertebrados e 11 ordens), nenhuma dessas três espécies de besouro - apesar de serem bastante comuns nas flores - eram encontrados presos nas armadilhas de digestão.

Segundo os pesquisadores, o fato das flores estarem acima da zona de perigo parece, de fato, ser o fator determinante de proteção dos principais polinizadores. Cerca de 87% dos insetos encontrados nas flores eram voadores, enquanto apenas 20% encontrados nas bocas dentadas conseguiam voar (formigas e aranhas os mais comuns). Com isso, os polinizadores ficariam livres para voar entre as flores com segurança e contribuírem na reprodução da Dionaea muscipula. Cores diferenciadas nas bocas dentadas (vermelhas, enquanto as flores são brancas) e diferentes aromas liberados da boca e das flores podem também estar ajudando a guiar e proteger os polinizadores.

Em espécies com pequena separação física entre armadilhas foliares e flores, como a Drosophllum lusitanicum, existe evidência de que as folhas modificadas e as flores liberam compostos orgânicos voláteis bem distintos para atrair polinizadores e presas para locais bem específicos, evitando conflitos entre nutrição e reprodução (Ref.20).

Existem também algumas plantas que são parcialmente carnívoras. Dois casos conhecidos são as espécies Roridula gorgonias e a Drosophyllum lusitanicum. A R. gorgonias forma uma relação mutualística com certos percevejos. Essa espécie atrai e prende os insetos para o percevejo comer e este fornece nutrientes para a planta através das suas fezes. Já a D. lusitanicum precisa de uma grande quantidade potássio antes de florescer. Portanto, apenas durante esse período essa espécie passa a capturar insetos para suprir suas necessidades reprodutivas. Essas espécies não são consideradas autênticas plantas carnívoras, mas recebem uma denominação de 'semi-carnívora'.

Por fim, temos pelo menos uma espécie conhecida de planta que é carnívora apenas em uma determinada época do ano. Em um estudo publicado em 2021 no periódico Proceedings of the National Academy of Sciences (Ref.26), botânicos da Universidade de Wisconsin-Madison e da Universidade de British Columbia descobriram uma espécie de planta carnívora, chamada de Triantha occidentalis. Habitando áreas pantanosas do Alasca até a Califórnia e Montana, no verão a T. occidentalis projeta sua haste bem alta junto com a floração, revestida com pelos pegajosos que aprisionam insetos como mosquitos, e ali são digeridos diretamente com o auxílio da enzima fosfatase (algumas plantas carnívoras dependem de microrganismos para a digestão). Nesse sentido, a espécie é carnívora em um momento específico do ano. A haste-armadilha cresce até 80 centímetros de altura.

Espécie Triantha occidentalis e partes da sua estrutura destacadas: flores e haste pegajosa (com pequenos insetos agarrados). Lin et al., 2021

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Várias das ~860 espécies de plantas carnívoras são encontradas em habitats de terras alagadas - estes os quais representam alguns dos mais desmatados e pesadamente degradados ecossistemas do planeta - e em extensões biogeográficas muito limitadas. Nesse sentido, somando-se ao cenário de mudanças climáticas, torna-se preocupante o estado de conservação de boa parte das plantas carnívoras. Um total de 69 espécies estão caracterizadas como Criticamente Ameaçadas (8% do total), 47 como Em Perigo (6%), 104 como Vulneráveis (12%), e 23 como Quase Ameaçadas (3%). Em um estudo publicado no final de 2020 no periódico Global Ecology and Conservation (Ref.21), pesquisadores encontraram que 25% das espécies de plantas carnívoras estão ameaçadas por três ou mais dos seguintes processos de ameaça: agricultura e aquacultura, modificações dos sistemas naturais, mudança climática e clima severo, produção de energia e mineração, intrusões humanas e distúrbios, e uso de recursos biológicos. Outra séria ameaça de conservação é a coleta de espécimes selvagens para a comercialização, visando colecionadores e uso ornamental.

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(1) Para a provável surpresa de muitos, existem, sim, plantas que abandonaram a fotossíntese! Elas são representantes dentro de um grupo de plantas chamadas de 'plantas parasitas' (parasitas haustoriais e micoheterotrofós). Pelo nome, fica claro como elas conseguem o seu alimento: parasitam outras plantas diretamente, sugando delas seus fluídos, no caso das haustoriais, ou parasitam as plantas de forma indireta, através de fungos, no caso das micoheterotrofás. Porém, é preciso deixar claro que nem todas as plantas parasitas são isentas de clorofila, com muitas ainda fazendo a fotossíntese em conjunto com a parasitagem.

(2) O gênero Nepenthes é o único clado englobado pela família Nepenthaceaea e é representado atualmente por 160-180 espécies conhecidas, todas expressando armadilhas de jarro que variam significativamente em forma, cores e tamanho entre as espécies (Ref.22). Muitas espécies de grande porte são inclusive capazes de capturar pequenos vertebrados, como roedores e lagartos, e algumas espécies como a N. rajah, N. lowii, N. hemsleyana e N. macropylla se especializaram também na captura de fezes de pequenos mamíferos (ex: morcegos da espécie Kerivoula hardwickii e musaranho da espécie Tupaia montana) e até de aves (Ref.23-25). Fezes desses animais são ricas em nitrogênio e outros nutrientes, e as plantas atraem os defecadores através de secreções ricas em carboidratos e odores típicos de flores e frutos - e ocasionalmente também capturam um ou outro parceiro que acaba se afogando sem querer dentro do fluído digestivo dentro do jarro (!).

Na foto - vencedora do Close-up Photographer of the Year competition (2023) - temos duas salamandras da espécie Ambystoma maculatum capturadas pela planta carnívora de jarro Sarracenia purpurea, no Parque Provincial Algonquin, Canadá. Foto: Samantha Stephens

(!) NÉCTAR TÓXICO?

Um estudo ainda publicado como preprint (sem revisão por pares) (Ref.28) - mas já ganhando bastante repercussão e comentado na Science (Ref.29) - trouxe evidências de um novo fator que pode explicar por que as plantas carnívoras do gênero Nepenthes são tão efetivas em capturar suas presas: produzem um néctar atrativo que contém uma potente neurotoxina, deixando as vítimas 'tontas' e mais suscetíveis a ficarem presas ou caírem nas armadilhas de jarro!

Caso confirmado, é o primeiro exemplo de um néctar agindo tanto como atrativo quanto como veneno, e não como uma recompensa para insetos e outros visitantes.

No estudo, os pesquisadores analisaram o néctar de plantas da espécie Nepenthes khasiana, e encontraram que essa secreção açucarada não exibia importantes nutrientes nitrogenados (aminoácidos, proteínas) e vitamina C - ou seja, pouco nutritivo -, mas trazia (+)isoquinanola, um composto orgânico que interfere com a atividade da enzima acetilcolinesterase (AChE) - a qual previne o acúmulo deletério do neurotransmissor acetilcolina entre neurônios. Excesso de acetilcolina gera cãibras musculares, fraqueza, visão embaçada e paralisia.

Experimentos in vivo e in vitro mostraram que o néctar exibia forte inibição de AChE.

Além disso, os pesquisadores mostraram que formigas que haviam se afogado no fluido da N. khasiana não exibiam quase nenhuma atividade de acetilcolinesterase, em contraste com formigas no exterior da planta.

As evidências laboratoriais sugeriram, portanto, que o néctar é uma "isca tóxica" para potenciais presas e não uma isca nutritiva.

É ainda incerto se outras espécies do gênero Nepenthes compartilham essa mesma estratégia de caça.

ARMADILHA DE MOSCA (Flytrap)

Sem sombra de dúvidas, a Dionaea muscipula é o mais popular e conhecido exemplo de planta carnívora. Mas como a D. muscipula sabe quando fechar a boca somente quando existem animais dentro dela? Associados a um sofisticado mecanismo, essa espécie possui "pelos" dentro da "boca" que ativam - via sinais elétricos (potencial de ação) - o seu fechamento, mas apenas depois de uma série específica de estímulos. Ou seja, se você tocar todos os pelos de uma só vez, ou apenas uma vez, ela não irá fechar, mas se você tocá-los um por um (geralmente dois de forma sucessiva), dentro um certo intervalo de tempo (!), a boca se fechará instantaneamente. Com isso, é preciso que algo esteja se movimentando dentro dela para que o padrão de toque ocorra, sendo grande as chances desse 'algo' ser um organismo vivo. Assim, previne-se que qualquer coisa no ambiente, como folhas, pedregulhos, etc., acionem a armadilha sem necessidade.

> Esse vídeo na Scientific American explica melhor esse mecanismo a partir de um estudo em laboratório: http://www.scientificamerican.com/video/how-does-a-venus-flytrap-know-when-to-clamp-shut1/

Como mencionado, um único evento de contato com os pelos da D. musipula não é suficiente para a boca ser fechada, mas um segundo contato dentro de 30 segundos irá induzir a armadilha a se fechar rapidamente e assegurar a captura da presa. Portanto, a planta armazena a 'memória' do primeiro estímulo por cerca de 30 segundos. Mas como esse processo de memorização ocorre se plantas não possuem um sistema nervoso? Um estudo publicado no periódico Nature Plants (Ref.12) comprovou experimentalmente - através de espécimes transgênicos - uma antiga hipótese sobre os mecanismos envolvidos: mudanças nas concentrações intracelulares de íons cálcio [Ca2+]. O primeiro estímulo aumenta a concentração de cálcio intracelular por um intervalo de tempo, e o segundo estímulo aumenta um extra dessa concentração. Apenas após a concentração de cálcio ultrapassar um certo limite é que a armadilha se fecha. Uma proteína sensível a estímulos mecânicos chamada de FLYCATCHER1 parece ser crucial nesse processo, a qual é justamente um canal de íons mecanossensitivo (Ref.13).

Os pelos especiais responsáveis pelo controle no fechamento da boca (alguns deles circulados em branco)

A força de fechamento da boca dessa espécie é em torno de 149 mN (mili Newtons) na média, criando uma pressão interna de 41 kPa (quilo Pascal) (Ref.7). Mas durante a digestão da presa, a força de constrição pode chegar a 450 mN. Já a força necessária para a presa escapar chega a ser de 4 N (algo em torno de 400 gramas), sendo difícil para pequenos animais, como os insetos, escaparem de lá. E mesmo antes da boca fechar é bem complicado para a presa escapar, já que o tempo de fechamento chega a ser de apenas 100 ms (milissegundos) (Ref.8).

Outra curiosidade é o fato de que injetar compostos altamente oxidantes como peróxido de hidrogênio, ozônio e óxido nítrico na circulação plasmática dessas plantas também ativa o mecanismo de fechar da boca, indicando que a liberação desses oxidantes parece ser crucial após a estimulação mecânica e sinalização a partir dos "pelos" (Ref.10).

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REFERÊNCIAS CIENTÍFICAS