Por que a cor dos pés dessa ave varia do azul ao verde?

Figura 1. Patola-de-pés-azuis na ilha de Galápagos, Equador.

          O atobá-de-pés-azuis (Sula nebouxii) - também conhecido como patola-de-pés-azuis - é uma ave marinha socialmente monogâmica, que apresenta um período prolongado de cortejo entre o casal. Os machos auxiliam as fêmeas no cuidado com os filhotes.

          Nessa espécie, o esforço parental é elevado; ambos os progenitores incubam os ovos e alimentam os filhotes por um longo período (até 145 dias), e a probabilidade de sucesso depende da contribuição do parceiro para o cuidado com a prole. A redução do esforço paterno exerce um efeito negativo acentuado nesse contexto. Portanto, as fêmeas tendem a ajustar seu investimento com base na condição física de seu parceiro atual.

Figura 2. Macho (à esquerda) e fêmea (à direita) de atobás-de-pés-azuis durante comportamento de cortejo, em Galápagos. Adultos da espécie possuem 76-85 cm de comprimento total e massa corporal média entre 1,3 kg e 1,7 kg. Fêmeas possuem maior porte do que os machos, mas no geral indivíduos de ambos os sexos são similares entre si. (Foto: Brandon Cole)

          Após a formação do par, ocorre um período prolongado de corte (até 40 dias), que provavelmente serve para a avaliação do parceiro. Machos e fêmeas de atobás-de-pés-azuis exibem pés com cores variáveis e conspícuas (facilmente visíveis) que são exibidas proeminentemente durante o cortejo dos pares - em especial pelos machos.

          Durante o cortejo, os machos dessa espécie exibem seus pés para as fêmeas - e vice-versa - por meio de uma dança que envolve o levantamento alternado dos pés. A coloração dos pés dos machos varia de um verde ou azul-esverdeado brilhante a um azul opaco. Alguns machos podem exibir patas muito esverdeadas (Fig.2). As fêmeas preferem pés de cor azul-esverdeada brilhante e reduzem as interações de corte e as cópulas entre o casal quando os parceiros apresentam pés de cor azul-opaco. E evidência experimental mostra que as fêmeas produzem ovos menores (menor investimento materno) quando machos parceiros exibem patas com coloração azul opaco - ou seja, reduzem o investimento reprodutivo (Ref.1-2). De forma similar, a variação de cor na pata parece influenciar a atratividade das fêmeas (Ref.3).

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          A cor das patas varia como resultado dos efeitos combinados de arranjos de colágeno (cor estrutural) e pigmentos carotenoides ingeridos durante a alimentação (Ref.4). A maior tonalidade verde decorre de uma elevada deposição de carotenoides no tegumento dos pés. Diversos estudos experimentais sugerem que o esforço de sinalização para a obtenção de parceiras (isto é, a deposição de carotenoides) influencia o comportamento de corte das fêmeas, as taxas de cópula e as decisões reprodutivas. Machos bem nutridos são capazes de alocar mais carotenoides nos pés - apontando que a coloração nessa parte do corpo é uma sinalização honesta do status nutricional e do potencial esforço paterno.

Figura 3. Típica coloração azul-esverdeada de um atobá-de-pés-azuis. Nível de pigmentos carotenoides lipídios-solúveis e amarelados no integumento dos pés determina a variação de cor entre os indivíduos (mais ou menos esverdeado). A estrutura de colágeno nos pés dessas aves é responsável por uma coloração azul escura (pico de reflectância estimado em 410 nm). Machos durante cortejo e bem nutridos comumente exibem pés com um pico de reflectância em 540 nm (faixa do verde). Ref.1

  

Figura 4. Exemplos de alterações na coloração dos pés de atobás-de-pés-azuis após 48 h durante experimento: (A) sem carotenoides na dieta, exibindo um azul mais opaco, e (B) com suplementação de carotenoides, exibindo um verde pálido. Ref.1

           Mas é interessante apontar que apenas um maior consumo de carotenoides pode não refletir em mudança significativa na coloração dos pés caso a ave esteja sob restrição ou privação alimentar (ex.: fome). A absorção e o transporte de carotenoides podem ser sensíveis a lipídios e lipoproteínas, que sofrem redução durante a privação alimentar. Além disso, como os carotenoides são potentes antioxidantes e imunoestimulantes, aves submetidas a restrição alimentar podem alocar uma maior quantidade de carotenoides para um sistema imunológico debilitado ou para reduzir danos oxidativos no corpo.  

> O atobá-de-pés-azuis tem sua ocorrência restrita às águas tropicais do norte do Pacífico oriental, estendendo-se do norte do Peru até o arquipélago de Galápagos e, ao norte, até a Baixa Califórnia. Passa grande parte do tempo no mar, em busca de cardumes de peixes, dos quais se alimenta mergulhando de grandes alturas - uma estratégia que possibilita à ave alcançar presas em profundidades maiores do que as acessíveis a outros competidores. Nos mergulhos, podem alcançar mais de 20 m de profundidade. Ref.5

> Embora os pés azuis do atobá-de-pés-azuis sejam uma característica marcante e um elemento diagnóstico, à distância a espécie pode ser facilmente confundida com o atobá-peruano (Sula variegata), uma vez que as áreas de distribuição de ambas se sobrepõem ao longo da costa do Peru. Aliás, existe hibridização entre essas duas espécies, embora híbridos sejam aparentemente raros. Ref.6

Figura 3. Hibridização entre Sula variegata e Sula nebouxii. (A) olhos e pés de atobá-peruano; (B) olhos e pés de um híbrido de atobá-peruano com atobá-de-pés-azuis; (C) olhos e pés de atobá-de-pés-azuis. Ref.6

> A paternidade extrapar - ou seja, copulação efetiva entre indivíduos que não são do mesmo par social - ocorre mas é incomum no atobá-de-pés-azuis. Embora ~30-50% das fêmeas copulem com machos fora do par social (alta taxa de infidelidade), apenas 2% dos dos filhotes são resultantes dessas relações extrapares. Durante o aparente período fértil, as fêmeas copulam quase três vezes mais com os seus parceiros sociais do que com outros parceiros, sendo que as duas últimas cópulas ocorrem com o parceiro social. Ref.7-8

> Nas Ilhas Galápagos, o único predador dos atobás-de-pés-azuis é o gavião-de-galápagos (Buteo galapagoensis), a única ave de rapina diurna das ilhas. Esse predador ataca os filhotes de S. nebouxii quando eles atingem 40% de seu peso máximo e seus pais passam a deixá-los sem supervisão durante parte do dia. Ref.5

REFERÊNCIAS

1.  Velando et al. (2006). Pigment-Based Skin Colour in the Blue-Footed Booby: An Honest Signal of Current Condition Used by Females to Adjust Reproductive Investment. Oecologia 149 (3), 535–542. https://doi.org/10.1007/s00442-006-0457-5
2. Dentressangle et al. (2008). Maternal investment in eggs is affected by male feet colour and breeding conditions in the blue-footed booby, Sula nebouxii . Behavioral Ecology and Sociobiology 62, 1899–1908. https://doi.org/10.1007/s00265-008-0620-6
3. Torres & Velando (2005). Male preference for female foot colour in the socially monogamous blue-footed booby, Sula nebouxii. Animal Behaviour, Volume 69, Issue 1, 59-65. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2004.03.008
4. Velando et al. (2014). Enhanced Male Coloration after Immune Challenge Increases Reproductive Potential. Journal of Evolutionary Biology 27 (8), 1582–1589. https://doi.org/10.1111/jeb.12416
5. Hernández Díaz & Salazar Gómez (2020). Blue-footed Booby (Sula nebouxii), version 1.0. In Birds of the World (T. S. Schulenberg, Editor). Cornell Lab of Ornithology, Ithaca, NY, USA. https://doi.org/10.2173/bow.bfoboo.01
6. Taylor et al. (2010). Hybridization between Blue-Footed (Sula nebouxii) and Peruvian (Sula variegate) Boobies in Northern Peru. Waterbirds, 33(2):251-257. https://doi.org/10.1675/063.033.0215
7. Ortega et al. (2023). Extrapair offspring of the blue-footed booby show no sign of higher fitness in the first 10 years of life. Animal Behaviour, Volume 200, 105-114. https://doi.org/10.1016/j.anbehav.2023.03.015
8. Schreiber, E. A. (2024). Blue-footed Boobies: Sibling Conflict and Sexual Infidelity on a Tropical Island. Ornithology, Volume 141, Issue 4, ukae033. https://doi.org/10.1093/ornithology/ukae033