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Qual é o maior lagarto sem membros do mundo?

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Figura 1. Lagarto adulto da espécie Pseudopus apodus. 

          Diferente do que muitos pensam, as serpentes ou cobras não são os únicos vertebrados terrestres sem membros. Entre os escamados - ordem que inclui também as serpentes - múltiplas linhagens de lagartos e anfisbenas perderam os membros do corpo. E, além de escamados, temos anfíbios conhecidos popularmente como cecílias que também perderam os membros do corpo. Nesse sentido, a evolução da perda total de membros evoluiu múltiplas vezes e de forma independente em escamados e anfíbios. Essa modificação no sistema esquelético é geralmente acompanhada por alongamento do corpo e aumento do número de vértebras. 

          O escamado da espécie Pseudopus apodus - popularmente conhecido como european glass lizard (lagarto-de-vidro europeu) - é o maior lagarto tradicional (!) sem membros ainda vivo (Ref.1). Adultos podem alcançar 1,4 metro de comprimento, com a cauda sendo 1,5-1,7 vezes maior do que o corpo. Pertencendo à subfamília Anguinae (Anguimorpha, Anguidae), o P. apodus habita principalmente territórios semiáridos, estendendo-se da região dos Bálcãs, na Europa, até o Cazaquistão, na Ásia. E existem duas subespécies reconhecidas*: P. a. apodus e P. a. thracius. A espécie se alimenta de diversos invertebrados, como lesmas (com ou sem concha) e insetos, e de pequenos vertebrados, principalmente roedores jovens e lagartos. A maior parte da dieta parece ser composta por artrópodes (Ref.2).

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> No registro paleontológico, o maior lagarto sem membros conhecido pertence também ao gênero Pseudopus: a espécie P.pannonicus, com um comprimento total estimado que podia exceder 2 m. Outras três espécies extintas do gênero são também descritas. Atualmente, a única vivente é o P. apodus. Ref.2-3

*Existe evidência morfológica e genética para outra subespécie no Levante. Ref.4

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           Entre as diferenças óbvias entre o P. apodus e as serpentes, destacam-se a cauda robusta, alongada e musculosa; a proteção do tronco por uma couraça rígida de osteodermos, combinada com um sulco lateral que permite variações de diâmetro durante a respiração; e, naturalmente, a manutenção de uma estrutura cefálica típica dos lagartos lacertílios - incluindo pálpebras e abertura auricular. O P. apodus se locomove através de ondulações laterais, concertina ("em sanfona") e empurrão por deslizamento. Possui capacidade moderada de escalar em arbustos e galhos. 


               

Figura 2. Combate entre machos de Pseudopus apodus, em Lesvos, Grécia. (Fotos: J. Bisetti.). quatro características do combate em P. apodus: (i) detecção e avaliação de um segundo macho para o combate, (ii) mordidas unilaterais e mútuas, (iii) torção do corpo e da cauda e (iv) empurrar a cabeça contra o solo. Parece ser crucial no combate que o lagarto dominante obtenha vantagem ao pressionar a cabeça do rival contra o solo ou ao morder a região do pescoço do oponente (A-C). Esses lagartos parecem usar muito raramente mordidas como defesa contra potenciais predadores, sendo reservadas para os combates e caça. Ref.5

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> Ao contrário das cobras, os lagartos ápodes (sem membros) possuem aberturas auditivas externas, embora sejam muito pequenas. Eles também têm pálpebras móveis, o que significa que podem piscar - uma característica que nenhuma cobra possui. Além disso, esses lagartos apresentam uma dobra lateral proeminente, que é um sulco longitudinal ao longo de cada lado do corpo. Essa dobra permite que a pele se expanda, o que é útil para a respiração e para quando as fêmeas carregam ovos. Ref.6

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    (!) Serpentes são lagartos?

          Tradicionalmente e historicamente, os escamados são divididos em três subordens distintas: lagartos, serpentes e anfisbenas. Porém, análises moleculares e filogenéticas modernas mostram que as serpentes e as anfisbenas são derivadas de grupos classificados historicamente como lagartos. Nesse sentido, o que comumente chamamos de "lagartos" - excluindo serpentes e anfisbenas - é um grupo parafilético de répteis. Na filogenia moderna, serpentes são incluídas no clado ou subordem Toxicofera, este o qual inclui também os anguimorfos - como o próprio P. apodus -, o grupo Iguania (iguanas, camaleões, etc.) e os mosassauros. Em outras palavras, sim, serpentes representam "lagartos muito derivados ou especializados".

Figura 3. Árvore filogenética mostrando as relações entre lagartos e serpentes e a distribuição de espécies peçonhentas. O círculo preto refere-se ao grupo Toxicofera, que inclui todas as serpentes e alguns lagartos, e o círculo vermelho representa o grupo Caenophidia, que abrange todas as serpentes peçonhentas de veneno letal conhecidas. Ref.16

Sugestão de leitura:


   Perda de membros nos tetrápodes

          Os membros têm sido um fator crucial para o sucesso dos tetrápodes no ambiente terrestre, permitindo que esses animais se adaptassem a diversos nichos ecológicos. No entanto, alguns táxons de tetrápodes evoluíram perda dos membros no sentido de ocupar novos nichos. Esses tetrápodes sem membros incluem serpentes (subordem Serpente), lagartos ápodes, anfisbenas (subordem Amphisbaenia) e uma ordem existente de anfíbios sem membros conhecida como Gymnophiona (cecílias). Lagartos começaram a perder os membros em um período mais recente (~40 milhões de anos atrás) em relação às cecílias (~190 milhões de anos atrás) e cobras (~170 milhões de anos). Entre os escamados, membros foram totalmente perdidos pelo menos 26 vezes ao longo da evolução desses animais, incluindo dois clados muito diversos - serpentes (~4200 espécies) e anfisbenas (~200 espécies) - e algumas linhagens de lagartos como as famílias Scincidae e Anguidae (Ref.7).

 

Figura 4. Anfisbena da espécie Amphisbaena alba, coletada em Santa Rosalia, Colômbia. É uma das maiores anfisbenas do mundo, com adultos alcançando 78-81 cm de comprimento. Fossorial e adaptada a ambientes com baixo nível de oxigenação, pode ser encontrada enterrada até 1 metro de profundidade. Possui uma dieta principalmente carnívora e insetívora. Aqui no Brasil é conhecida como "mãe de saúva", refletindo a associação da espécie com ninhos de formigas-cortadeiras (ex.: Atta cephalotes) onde explora "câmaras de resíduos" para refúgio e caça de artrópodes como baratas, larvas de besouros e aranhas. Ref.9

 

Figura 5. Lagarto ápode da espécie Dopasia formosensis, família Anguidae. No caso, um macho adulto, no seu habitat natural em Taiwan. Ref.7

Figura 6. Cecília da espécie Epicrionops petersi, família Rhinatrematidae. Esse táxon é encontrado em ambientes associados à Amazônia e aos Andes no Equador, Peru e Colômbia. Ref.8

           A formação dos membros é um processo complexo que envolve a ação coordenada de múltiplos genes e vias de sinalização. A evolução da perda de membros nos escamados e anfíbios é marcada em especial por mutações convergentes ou independentes em elementos regulatórios (ex.: dCNEs) associados a genes e caminhos de sinalização (ex.: intensificador ZRS e genes shh, Hand2 e Hox) envolvidos no desenvolvimento de membros nos vertebrados (Ref.10-12). Perda de genes ligados aos membros, porém, é raramente observada (ex.: Grem1 nas cecílias; HoxD12 e Tulp3 nas serpentes) e uma provável explicação é que esses genes tipicamente possuem um alto grau de pleiotropia e, portanto, persistem sob seleção positiva mesmo após a perda dos membros (Ref.13).


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          Potenciais fatores de pressão seletiva envolvidos com a perda de membros e alongamento do corpo (forma sepentiforme) nos vertebrados terrestres incluem fossorialidade e uso de habitats complexos. A evolução da ausência de membros em escamados está frequentemente associada à ocupação de nichos subterrâneos e ao surgimento de táxons bem-sucedidos na adaptação a um estilo de vida fossorial, caracterizado por traços especializados que favorecem a escavação e o deslocamento no subsolo. E, no geral, corpos alongados e sem membros proporcionam flexibilidade e manobrabilidade durante a locomoção em ambientes complexos e desordenados (ex.: vegetação densa e gramíneas, sistemas radiculares e serapilheira).

          Amphisbaenia e Gymnophiona são exemplos notáveis nesse sentido. 

          As anfisbenas não possuem membros (com exceção do gênero Bipes, que apresenta membros reduzidos) e são adaptados a um estilo de vida fossorial, representando os escamados com maior riqueza de espécies composto exclusivamente por formas fossoriais e de corpo serpentiforme. As anfisbenas estão distribuídas pelas Américas - incluindo o Caribe - e também pela África, Europa e Leste Asiático. Esses animais utilizam diferentes mecanismos ondulatórios para impulsionar o corpo através do substrato através da cabeça, um modo de locomoção frequentemente denominado "escavação com a cabeça à frente".

          Com mais de 222 espécies, os anfíbios gimnofionos habitam regiões tropicais úmidas, como o Sudeste Asiático, áreas selecionadas da África Oriental e Ocidental, e a América Central e do Norte. Essas espécies apresentam adaptações acentuadas para um estilo de vida fossorial, incluindo olhos reduzidos ou não funcionais e uma dependência maior dos sentidos olfativo e tátil. Essas características as distinguem como um grupo distinto dentro dos tetrápodes sem membros.

          Táxons com morfologia serpentiforme variam quanto ao grau de alongamento, às regiões da coluna vertebral onde esse alongamento ocorre e se esse traço é alcançado pela adição ou pelo alongamento das vértebras (ou por uma combinação de ambos). Da mesma forma, a redução dos apêndices pares também varia em grau entre esses táxons, podendo diferir entre os membros anteriores e posteriores. Essa variação sugere a atuação de múltiplas pressões seletivas e de restrições na evolução de formas corporais serpentiformes, em vez de uma simples seleção em direção a um único fenótipo ideal - alongado e sem membros - compartilhado por diferentes clados.

          Embora a evolução de formas serpentiformes em lagartos seja frequentemente associada a hábitos fossoriais ou a habitats com vegetação densa e obstruções, existem várias hipóteses sobre pressões seletivas ligadas a diferentes hábitos fossoriais - como a escavação de túneis versus o deslocamento através da areia ("natação na areia") - e também ao hábito de viver na serapilheira, o qual pode combinar características de ambientes fossoriais e de vegetação densa. Em animais escavadores, a seleção para o alongamento pode visar a redução do diâmetro corporal em relação à massa, uma vez que a escavação é energeticamente custosa e depende do diâmetro do túnel. Já nos animais que se deslocam pela areia, o alongamento permite mais ondulações ao longo do corpo e curvaturas corporais mais acentuadas em comparação com formas de corpo curto e com membros, resultando em uma locomoção energeticamente mais eficiente graças à fluidização do substrato. Em habitats com obstruções ocupados por espécies que vivem na serapilheira (como camadas de folhas caídas ou gramíneas densas), o alongamento corporal pode permitir que espécies serpentiformes estabeleçam múltiplos pontos de contato com irregularidades do ambiente para propulsão, enquanto um diâmetro corporal reduzido facilita o acesso a fendas e outros espaços estreitos. 

          Existem evidências que corroboram de formas distintas essas pressões seletivas: espécies mais serpentiformes do gênero de escíncideos Lerista são mais rápidas ao escavar a areia, ao passo que a velocidade de locomoção na serapilheira não apresenta relação com a forma corporal. No entanto, não se sabe se escavadores, animais que se deslocam na areia e habitantes da serapilheira evoluíram para formas serpentiformes de maneiras semelhantes ou distintas.

          As hipóteses para a redução de membros em formas serpentiformes incluem, alternativamente, explicações específicas tanto para o habitat quanto para o clado. A principal hipótese relacionada ao habitat sugere que, com a transição da locomoção apendicular para a axial em táxons alongados, as restrições funcionais impostas aos membros para a locomoção foram atenuadas, permitindo a sua redução. A redução dos membros, após a perda dessa função essencial, pode ter facilitado a minimização do diâmetro corporal efetivo, contribuindo ainda mais para o alongamento em escavadores e habitantes da serapilheira. Uma hipótese alternativa é a de que fatores específicos de cada clado restringem ou facilitam de forma diferencial a evolução dos membros - em vez de a seleção para uma locomoção fossorial aprimorada -, resultando nos diferentes padrões de redução de membros observados entre os diversos clados de lagartos. Essa variabilidade na redução ou persistência de elementos dos membros pode ser determinada por restrições funcionais específicas do clado, como usos secundários dos membros além da propulsão (por exemplo, escavação no gênero Bipes e elevação do corpo no gênero Bachia) ou vias de desenvolvimento associadas à redução e perda de membros. No entanto, os fundamentos ecológicos/funcionais versus aqueles específicos de cada clado subjacentes à redução dos membros ainda são pouco compreendidos. 

Figura 7. Na foto, lagartos da espécie Bachia trisanale, encontrados em Canelos, província de Pastaza, Equador. Essa espécie é diurna e primariamente fossorial. Indivíduos já foram desenterrados de solos arenosos, coletados sob ou dentro de troncos em decomposição e encontrados na serapilheira. Possui ~18-20 cm de comprimento, corpo serpentinoso, membros anteriores rudimentares e membros posteriores reduzidos a cotocos extremamente curtos. Existe a hipótese de que houve reevolução de membros no gênero Bachia, assim como em outros grupos de escamados com corpo alongado (ex.: gêneros Scelotes e Brachymeles). Ref.14-15


REFERÊNCIAS

  1. Klembara et al. (2016). Skull Anatomy and Ontogeny of Legless Lizard Pseudopus apodus (Pallas, 1775): Heterochronic Influences on Form. The Anatomical Record, Volume 300, Issue 3, Pages 460-502. https://doi.org/10.1002/ar.23532
  2. Klembara et al. (2018). Vertebral Comparative Anatomy and Morphological Differences in Anguine Lizards With a Special Reference to Pseudopus apodus. The Anatomical Record, Volume 302, Issue 2, Pages 232-257. https://doi.org/10.1002/ar.23944
  3. Čerňanský et al. (2024). Pseudopus pannonicus (Squamata), the largest known anguid lizard—Redescription of the type material and new specimens from the Neogene and Quaternary of Hungary and Poland. American Association for Anatomy, Volume 308, Issue 1, Pages 45-113. https://doi.org/10.1002/ar.25525
  4. Jablonski et al. (2021). Morphological and genetic differentiation in the anguid lizard Pseudopus apodus supports the existence of an endemic subspecies in the Levant. Vertebrate Zoology, 71:175-200. https://doi.org/10.3897/vz.71.e60800
  5. Jablonski, D. (2018). Male-Male Combat in Pseudopus apodus (Reptilia: Anguidae). Russian Journal of Herpetology, Vol. 25, No. 4, pp. 293-298.
  6. Lin et al. (2026). Redescription and neotype designation of Dopasia formosensis (Kishida, 1930) (Squamata, Anguidae) from Taiwan. ZooKeys, 1270: 69-98. https://doi.org/10.3897/zookeys.1270.173752
  7. Pereira et al. (2026). "Evolutionary patterns in squamate mitogenomes: Are selective regimes associated with fossoriality and limblessness?" Genetics and Molecular Biology, 49 (Suppl 2). https://doi.org/10.1590/1678-4685-GMB-2025-0226 
  8. Chaves-Portilla et al. (2021). First record of Peter´s caecilian Epicrionops petersi from Colombia. Herpetological Bulletin. https://doi.org/10.33256/hb158.3536
  9. White Worm-Lizard (Amphisbaena alba). Reptiles of Ecuador. https://doi.org/10.47051/SJXO6764
  10. Roscito et al. (2022). Convergent and lineage-specific genomic differences in limb regulatory elements in limbless reptile lineages. Cell Reports, Volume 38, Issue 3. https://doi.org/10.1016/j.celrep.2021.110280
  11. Wang et al. (2023). Developmental regulation of conserved non-coding element evolution provides insights into limb loss in squamates. Science China Life Sciences 66, 2399–2414. https://doi.org/10.1007/s11427-023-2362-5
  12. Zhu et al. (2024). Convergent Degenerated Regulatory Elements Associated with Limb Loss in Limbless Amphibians and Reptiles. Molecular Biology and Evolution, 41(11):msae239 https://doi.org/10.1093/molbev/msae239
  13. Kagawa et al. (2026). A Limbless Phenotype Uncovers an Essential Role for Shh in Amphibian Limb Initiation. bioRxiv [preprint]. https://doi.org/10.64898/2026.05.25.726107
  14. Olson & Bergmann (2025). Different drivers of diversification for body elongation and limb reduction in convergently snake-like lizards, Evolution, Volume 79, Issue 8, Pages 1555–1567. https://doi.org/10.1093/evolut/qpaf095
  15. Striped Bachia (Bachia trisanale). Reptiles of Ecuador. https://doi.org/10.47051/VIAH8106
  16. Reyes-Velasco et al. (2015). Expression of Venom Gene Homologs in Diverse Python Tissues Suggests a New Model for the Evolution of Snake Venom. Molecular Biology & Evolution, 32(1):173–183. https://doi.org/10.1093/molbev/msu294